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EFECTO DEL FLUIDO CELÓMICO DE EISENIA
FETIDA EN EL CRECIMIENTO DE HONGOS
POTENCIALMENTE FITOPATÓGENOS
EFFECT OF EISENIA FETIDA COELOMIC FLUID ON THE
GROWTH OF POTENTIALLY PHYTOPATHOGENIC FUNGI
Daniel Alejandro Ramírez Villanueva
Universidad de la Sierra Juárez, México
Crisanto López Robles
Universidad de la Sierra Juárez, México
Juan Alfredo Hernández García
Escuela Nacional de Ciencias Biológicas, México
Francisca Hernández Hernández
Universidad Autónoma de México, México
Elizabeth González Terreros
Universidad de la Sierra Juárez, México
pág. 11962
DOI: https://doi.org/10.37811/cl_rcm.v8i2.10593
Efecto del Fluido Celómico de Eisenia Fetida en el Crecimiento de
Hongos Potencialmente Fitopatógenos
Daniel Alejandro Ramírez Villanueva1
danielunsij@unsij.edu.mx
https://orcid.org/0000-0002-0310-4281
Universidad de la Sierra Juárez
México
Crisanto López Robles
crisayuuk@gmail.com
https://orcid.org/0009-0005-3019-9342
Universidad de la Sierra Juárez
México
Juan Alfredo Hernández García
freddyhardcore@hotmail.com
https://orcid.org/0000-0001-7094-7900
Escuela Nacional de Ciencias Biológicas
México
Francisca Hernández Hernández
micoher@hotmail.com
https://orcid.org/0000-0002-9782-1547
Universidad Autónoma de México
México
Elizabeth González Terreros
gterrero@unsij.edu.mx
https://orcid.org/0000-0003-4780-2396
Universidad de la Sierra Juárez
México
RESUMEN
El fluido celómico de Eisenia fetida comienza a utilizarse contra el crecimiento de hongos
fitopatógenos, como una alternativa económica y amigable con el medio ambiente por la gran
diversidad de sustancias que contiene, entre ellas, los celomocitos. En este ensayo, se llevó a cabo
el aislamiento e identificación de hongos filamentosos a partir de plantas de café y de maíz que
presentaron signos de infección fúngica. Posteriormente se pusieron en contacto con fluido de E.
fetida en concentraciones de celomocitos de 1500, 2250 y 4500 cel/ml, incubándolos en medio
PDA por 96 h. En la mayoría de los hongos expuestos al fluido celómico se observó un efecto
negativo en su crecimiento, principalmente en los géneros, Penicillium, Pestalotiopsis y
Nigrospora, hongos que son de importancia ya que afectan cultivos de importancia económica
como las gramíneas.
Palabras clave: Fitopatógeno, Eisenia fétida, fluido celómico
1
Autor principal
Correspondencia: danielun[email protected]
pág. 11963
Effect of Eisenia Fetida Coelomic Fluid on the Growth of Potentially
Phytopathogenic Fungi
ABSTRACT
The coelomic fluid of Eisenia fetida begins to be used against the growth of phytopathogenic
fungi, as an economical and environmentally friendly alternative due to the great diversity of
substances it contains, including coelomocytes. In this essay, the isolation and identification of
filamentous fungi was carried out from coffee and maize plants that showed signs of fungal
infection. Subsequently, they were placed in contact with E. fetida fluid in coelomocyte
concentrations of 1500, 2250, and 4500 cell/ml, incubating them in PDA culture medium for 96
h. In most of the fungi exposed to the coelomic fluid, a negative effect on their growth was
observed, mainly in the genera Penicillium, Pestalotiopsis and Nigrospora, fungi that are
important since they affect economically important crops such as grasses.
Keywords: Phytopathogen, Eisenia fetida, coelomic fluid
Artículo recibido 27 enero 2024
Aceptado para publicación: 26 febrero 2024
pág. 11964
INTRODUCCIÓN
Las enfermedades causadas por hongos en plantas de interés comercial, representan un constante
daño en diversas etapas de su crecimiento, lo que da como resultado disminución en la calidad,
en el valor nutricional, así como en la producción de estas (Ammar et al., 2013; Li et al., 2019).
La utilización de fungicidas de origen industrial, son considerados como el primer tratamiento de
control para hongos fitopatógenos (Krishnan et al., 2019; Lu et al., 2014), debido principalmente
a que es el método más rentable (Cattò et al., 2019). Sin embargo, en los últimos años, se han
visto favorecidas técnicas alternativas de control de plagas que tengan un menor impacto
ambiental, en la salud humana y animal (Medina-Córdova et al., 2016). Algunas de estas técnicas,
como el control biológico, involucran la búsqueda de enemigos naturales, parásitos, patógenos o
compuestos que carezcan de toxicidad, además de que sean producidos de manera natural (Wang
et al., 2019; Di Liberto et al., 2019). Las lombrices de tierra como Eisenia fetida, son organismos
saprófitos, los cuales han desarrollado características inmunogénicas de defensa contra una gran
variedad de microorganismos (Wang et al., 2007). Dentro de los metabolitos de defensa que
exhibe E. fetida, se encuentra el fluido celómico, que está compuesto por células denominadas
celomocitos, que presentan una actividad biológica ligada principalmente a la fagocitosis, una
mezcla de ácidos orgánicos, espermidina, putrecina entre muchos otros compuestos no
identificados a la fecha (Rochfort et al., 2017; Chelkha et al., 2020). Recientemente, se describió
un efecto negativo en el crecimiento in vitro del hongo fitopatógeno Fusarium oxysporum, debido
a la adición del fluido celómico de E. fetida, como lo demostró Plavšin et al., (2017). En este
ensayo, se aislaron e identificaron un total de nueve hongos microscópicos a partir de plantas de
maíz (Zea mays) y de café (Coffea arabica), las cuales mostraron síntomas de infección causadas
por hongos en la Sierra Norte de Oaxaca, México, con la finalidad de evaluar sí el efecto de
inhibición en el crecimiento de hongos fitopatógenos silvestres causado por el fluido celómico de
E. fetida, se puede observar en otros géneros distintos a F. oxysporum.
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METODOLOGÍA
Aislamiento de los Hongos Fitopatógenos
Se tomaron muestras de tejido foliar de plantas de maíz (Zea mays L.) y de café (Coffea arabica),
de la región de la Sierra Norte de Oaxaca, México, las cuales mostraban signos de infección por
hongos. Las muestras se mantuvieron en refrigeración a 4 °C hasta su procesamiento en el
laboratorio. El tejido foliar de cada muestra se desinfectó con hipoclorito de sodio al 3 % durante
3 minutos, posteriormente se enjuagó exhaustivamente con agua destilada estéril. Cada tejido se
colocó en cajas de Petri con medio Agar Papa Dextrosa (19.5 g L-1, PDA, Difco) acidificado al
10 % con ácido tartárico (Fermont PA), se incubaron a 28 °C durante 5 a 7 días. Transcurrido el
tiempo, las colonias características de hongos se reaislaron en medio PDA a 28 °C durante 5 a 7
días, para la obtención de cultivos axénicos.
Identificación Microscópica de los Hongos Fitopatógenos
Para la identificación microscópica de las estructuras fúngicas, se tomó una porción de cada una
de las colonias, se colocó en un portaobjetos, se adicionó una gota de agua y una gota de azul
lactofenol y finalmente se colocó un cubreobjetos. Se observó en microscopio óptico a 40 y 100
X.
Identificación y Secuenciación Molecular de los Hongos Fitopatógenos
Se extrajo el DNA a partir del cultivo monospórico en medio Sabouraud caldo dextrosa,
utilizando el kit GeneAll Egene Plant SV mini (GeneAll Biotechnology Co., Ltd, Seoul, Korea).
Se realizaron triplicados de la reacción de PCR, teniendo como blanco la región ITS. Los
fragmentos amplificados se purificaron mediante el kit QIAquick PCR Purification (Qiagen,
Hilden, Germany), se secuenciaron mediante el analizador AB13130/3130xl Genetic Analyzer
(Applied Biosystems/Hitachi, Foster City, CA, USA) (Hernández-Hernández et al., 2016). El
análisis de las secuencias se realizó mediante QIIME 2 (https://qiime2.org) Las cepas de los
hongos identificados, se depositaron en el cepario de la Universidad de la Sierra Juárez, Oaxaca,
México, con la identificación Cepas-IEA-1711.
pág. 11966
Extracción del Fluido Celómico de E. fetida
Para los diferentes ensayos, se seleccionaron 20 especímenes adultos, con clitelo completamente
desarrollado, con un peso promedio de 4 g. Se enjuagaron por 4 ocasiones con agua destilada
estéril y se depositaron en una placa de Petri de 5 cm de diámetro, se adicionó 100 μl de agua
destilada estéril y se sometieron a estrés eléctrico de 9 v por 10 segundos. El fluido celómico se
colectó con una micropipeta y se depositó en un tubo Falcon de 15 ml, manteniendo una
temperatura de 4 °C. Se realizó el conteo de celomocitos en una placa de Neubauer para realizar
el ajuste de la suspensión de celomocitos a 0, 1500, 2250 y 4500 cel/ml de acuerdo a Plavšin et
al. (2017).
Ensayo de Inhibición del Crecimiento de Hongos Fitopatógenos
La evaluación de actividad antifúngica del fluido celómico, se realizó mediante la medición del
diámetro micelial de cada hongo respecto al control. Cada uno de los hongos previamente
aislados, se inocularon en el centro de 3 cajas Petri de 10 cm de diámetro por cada tratamiento. A
cada una de estas cajas se les adicionaron 100 µl de suspensión de celomocitos a las
concentraciones previamente descritas (0, 1500, 2250, 4500 cel/ml). Cada placa se incubó a 28 ±
2 °C y cada 24 h se realizó la medición del micelio hasta cumplir 96 h, tiempo en el cual se
compararon los resultados (Plavšin et al, 2017).
Análisis Estadístico
Para realizar el análisis estadístico del crecimiento de los hongos en las diferentes concentraciones
de fluido celómico, se realizó una prueba de análisis de varianza de las medias de crecimiento
diametral y comparaciones por pares entre las medias de los grupos utilizando la plataforma R a
través de agricolae (Mendiburu y Yaseen, 2020).
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
En total se aislaron 26 cepas de hongos (Tabla 1) a partir de los signos de infección observados
en las plantas de café y de maíz, los cuales se agruparon finalmente en 9 géneros distintos de
acuerdo a sus características morfológicas, microscópica y moleculares, identificándolos como
Fusarium, Curvularia, Hypoxilon, Epicoccum, Mucor, Cladosporium, Penicillium, Nygrospora
y Pestalotiopsis. En los aislamientos de plantas de café predominaron los géneros Fusarium,
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Curvularia, Nudulisporium y Cladosporium, mientras que en las plantas de maíz los géneros
encontrados en la mayoría de aislamientos correspondieron a Penicillium, Epicoccum y
Fusarium.
Tabla 1. Hongos aislados a partir de plantas de café y de maíz
Géneros de hongos aislados de
plantas de café. /Identificado
Géneros de hongos aislados de
plantas de maíz. /Identificador
Fusarium sp. /15C
Fusarium sp. /18C
Curvularia sp. /25A
Curvularia sp. /29A
Hypoxilon sp. /27A
Hypoxilon sp. /31A
Epicoccum sp. /14A
Penicillium sp. /26A
Mucor sp. /30A
Cladosporium sp. /20A
Cladosporium sp. /20B
Fusarium sp. /21A
Penicillium sp. /10A
Penicillium sp. /12A
Penicillium sp. /13B
Penicillium sp. /14C
Epicoccum sp. /A
Epicoccum sp. /10A
Nygrospora sp. /11B
Pestalotiopsis sp. /9A
Curvularia sp. /13A
Fusarium sp. /1A´
Fusarium sp. /2A
Fusarium sp. /5A
Fusarium sp. /11A
Penicillium sp. /1A
De los hongos aislados, se seleccionó un ejemplar por cada género a partir de los siguientes
identificadores, 27A, 9A, 11B, 14A, 29A, 12A, 20B, 30A y 2A. Los cuales correspondieron a las
especies Hypoxylon antochroum, Pestalotiopsis vismiae, Nygrospora oryzae, Epicoccum
layuense, Curvularia geniculata, Penicillium sp., Cladosporium cladosporioides, Mucor
circinelloides y Fusarium graminearum respectivamente de acuerdo a su identificación molecular
(Figura 1).
pág. 11968
Figura 1. Árbol de dentificación molecular de las cepas aisladas
A partir de este punto, cada cepa seleccionada se utilizó para realizar el reto contra el fluido
celómico de Eisenia fetida a diferentes concentraciones de celomocitos a las 96 h de incubación
tal como se describe en la Tabla 2.
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Tabla 2 Evaluación del crecimiento de hongos fitopatógenos con la adición de fluido celómico a
96 h de incubación
Hongo
Diámetro
(mm)
Grupo
Valor de
P
Valor de
F
DMS
Fusarium
graminearum
18.8
A
2.959
7.63
17.0
A
0.9052
15.4
A
0.5913
11.2
A
0.0512
Pestalotiopsis
vismiae
31.2
A
8.16
8.05
25.2
AB
0.1856
20.8**
B
0.0096
18.2**
B
0.0015
Nigrospora oryzae
50.0
A
5.55
13.74
44.6
AB
0.6805
39.4
AB
0.1637
31.2**
B
0.0061
Penicillium sp.
11.0
A
16.61
1.76
9.0*
B
0.0236
7.6***
BC
0.0002
1.0***
C
0.0000
Epicoccum
layuense
36.6
A
9.83
9.18
26.4*
B
0.0269
24.2**
B
0.006
19.8***
B
0.0004
Cladosporium
cladosporioides
18.6
A
3.72
5.58
15.4
AB
0.3858
13.8
AB
0.1055
12.4*
B
0.0270
Hypoxylon
antochroum
27.6
A
7.08
4.04
24.4
AB
0.1790
23.6
AB
0.0690
20.8**
B
0.0016
Curvularia
geniculata
44.2
A
19.0
9.05
34.8*
B
0.0404
30.0**
B
0.0019
20.8***
C
0.0000
Mucor
circinelloides
50.0
A
15.21
3.52
50.0
A
1.0
50.0
A
1.0
43.2***
B
0.0000
Grupos con diferente letra, A, B ó C son diferentes significativamente. Grado de significancia de P: *** <
0, ** < 0.001, * < 0.01 y ’ < 0.05. DMS = Diferencia mínima significativa
Los resultados encontrados muestran que la cepa silvestre de Fusarium graminearum, no se vio
afectada significativamente cuando se incuba en precencia del fluido celómico aun en la mayor
concentración de celomocitos. De acuerdo con Gudeta y col. (2021), el extracto de la
vermicomposta de E. fetida tiene un efecto antagónico contra este hongo fitopatógeno. Sin
pág. 11970
embargo, otros reportes hacen mención a que las condiciones medio ambientales, tales como la
humedad, temperatura, presencia de nutrientes entre otros factores, pueden modificar el efecto de
antagonismo (Jorge-Escudero et al., 2021). Razón por la cual no se pudiera observar en este
ensayo in vitro un efecto antagónico en el crecimiento de F. graminearum, como se muestra en
las Figuras 2 y 3.
A la concetración de 2250 y 4500 Cel/ml del fluido celómico contra el crecimiento de P. vismiae,
fue posible encontrar diferencias altamente significativas en cuanto a la reducción de crecimiento
respecto al control. Este género de hongos representa pocas descipciones en la literatura actual,
pero lo han asociado como un potencial patógeno de la zona radicular de Panax notoginseng (Cui-
Ping et al., 2016). En cuanto a la inhibición de crecimiento de N. oryzae, un hongo que suele
atacar cultivos de maíz (Katsurayama et al., 2020), el efecto antagónico significativo se llevó a
cabo únicamente con la mayor concentración de celomocitos respecto al control, con un valor de
P < 0.01 y teniendo uno de los efectos visuales antagónicos más grandes en el crecimiento en
placa de Petri como se puede observar en la Figura 4 y Figura 5, que corresponden al control de
N. oryzae y N. oryzae con la adición de fluido celómico a 4500 cel/ml. Actualmente algunas
especies de Penicillium como P. brevicompactum se utiliza para la extracción de algunos
pigmentos que pueden ser utilizados en alimentos, tal como lo describe Fonseca y col., (2022).
Sin embargo, también se le ha registrado como fitopatógeno y productor de micotoxinas en
algunas especies de plantas como el gengibre (Overy y Frisvad, 2005). Los resultados de
inhibición de crecimiento de Penicillium sp. al interactuar con el fluido celómico fueron altamente
significativos en las dos concentraciones más altas, tal como se describe en la Tabla 2. Al realizar
la evaluación de E. layuense frente al fluido celómico, se determinó que las tres concentraciones
utilizadas presentaron un efecto antagónico significativo respecto al control, sin embargo este
hongo no tiene registros en cuanto a una fitopatogenicidad remarcable o que sea notoria
actualmente en algún tipo de cultivo. El análisis estadístico observado para la evaluación de C.
cladosporioides tuvo un nivel de significancia de P < 0.01, sin embargo, este hongo tiene registros
como un endófito con actividad antibacteriana en algunas especies de plantas. De manera similar
a C. cladosporioides, Hypoxylum antochroum es descrito como un hongo endófito de algunas
pág. 11971
plantas con propiedades positivas para estas (Macias-Rubalcava et a., 2018). Para este ensayo, se
observó un efecto antagónico en la mayor concetración de celomocitos con un valor de P < 0.001.
Un efecto similar se determinó en el hongo endofítico Mucor cirnielloides, con un efecto
antagónico de crecimiento en la máxima concentración de celomocitos. Por otro lado, el género
Curvularia se encuentra ampliamente distribuido en la naturaleza, e incluso puede causar
infección e humanos, por lo que su control ha sido bastante estricto en diversos cultivos (Rolfe et
al., 2020). En esta evaluación de antagonismo, el hongo muestra poca resistencia al efecto del
fluido de E. fetida, ya que su crecimiento disminuye significativamente con un valor de P < 0.001
con la máxima concentración de celomocitos.
Figura 4 Ejemplo del crecimiento de N. oryzae sin adición de fluido celómico
Figura 5, N. oryzae con la adición de fluido a una concentración de 4500 cel/ml de celomocitos
en medio PDA a 96 h.
CONCLUSIONES
En la actualidad se buscan muchas soluciones alternativas al ataque de hongos fitopatógenos en
diversos cultivos de importancia económica. La utilización de los celomocitos contenidos en el
fluido celómico parece ser una buena opción para el control de este tipo de microorganismos. Si
pág. 11972
bien los resultados descritos en diversos ensayos, muestran grandes efectos en cepas previamente
identificadas y catalogadas, el efecto real tiene que determinarse en cepas silvestres, tal como se
realizó en esta aproximación en cultivos in vitro, para, posteriormente realizar las determinaciones
correspondientes a nivel invernadero aplicando distintos hongos fitopatógenos en plantas de
importancia económica, con la finalidad de que las condiciones sean lo más cercanas a lo que
experimenta un agricultor en condiciones de campo. En este ensayo, no todos los hongos que se
aislaron a partir de plantas sospechosamente infectadas resultaron ser netamente fitopatógenos,
ya que se probaron incluso de manera fortuita con hongos de carácter endófito pero que por
diversas circunstancias, estaban causando una infección en las plantas analizadas. De primera
mano, se puede inferir que aplicar de manera indiscriminada el fluido celómico en plantas en las
cuales se sospecha cursan una infección fúngica, podría afectar negativamente algunos de los
hongos endófitos que son benéficos para las plantas. Por otro lado, es notorio e importante que el
fluido celómico haya tenido un efecto negativo significativo en la mayoría de los hongos silvestres
analizados, sobre todo en géneros como Penicillium, Pestalotiopsis y Nigrospora, ya que suelen
afectar plantas de interés comercial. Desafortunadamente, en este ensayo, no se pudo afectar
negativamente el crecimiento de F. graminearum, con el fluido de E. fetida, ya que este hongo es
de importancia ambiental. Por último, resulta relevante que se haya observado un efecto negativo
en el crecimiento del género Curvularia, ya que es un hongo cosmopolita, saprófito y
fitopatógeno, pero en determinadas circunstancias puede tener efectos clínicos.
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