EL VIRUS DE LA DIARREA VÍRICA BOVINA
EN CÉRVIDOS CAUTIVOS DEL ECUADOR
BOVINE VIRAL DIARRHEA VIRUS (BVDV) IN CAPTIVE
CERVIDS: A STUDY IN ECUADOR
Adolfo Gilberto Chamba Carrillo
Universidad Estatal Amazónica, Ecuador
Luis Cueva
Universidad Estatal Amazónica, Ecuador
pág. 11870
DOI: https://doi.org/10.37811/cl_rcm.v8i5.14609
El Virus de la Diarrea Vírica Bovina en Cérvidos Cautivos del Ecuador
Adolfo Gilberto Chamba Carrillo
1
ag.chambac@uea.edu.ec
https://orcid.org/0000-0003-0322-5259
Universidad Estatal Amazónica
Ecuador
Luis Cueva
lf.cueva@uea.edu.ec
https://orcid.org/0000-0002-1477-7107
Universidad Estatal Amazónica
Ecuador
RESUMEN
Se conoce que el Virus de la Diarrea Vírica Bovina (VDVB) puede cruzar las barreras entre especies e
infectar a varios huéspedes de mamíferos del orden Artiodactyla, entre ellos a los cérvidos. En el
Ecuador, es todavía común encontrar centros de rescate (o zoocriaderos) que manejan cérvidos junto a
ganado bovino, sin tomar en cuenta que esos últimos pueden ser portadores o reservorios de VDBV. En
este estudio se desea evidenciar la presencia del VDVB en cérvidos en cautiverios mediante un estudio
serológico de ELISA. Se colectaron un total de 53 muestras de suero en 14 unidades de manejo de vida
silvestre en las tres regiones del Ecuador continental, en 2012. Mediante las pruebas se encontró 25
ciervos (47,2 %) con anticuerpos contra BVDV. Además, se encontraron factores de riesgos asociados
a la presencia del virus en los cérvidos. Debido a que muchos de estos centros cuentan con programas
de reintroducción de venados, cérvidos portadores del virus, podrían propagar el BVDV a otros
animales en estado silvestre.
Palabras clave: virus de la diarrea virica bovina (BVDV), artiodactyla, cervidos, ELISA y anticuerpos
1
Autor principal
Correspondencia: ag.chambac@uea.edu.ec
pág. 11871
Bovine Viral Diarrhea Virus (BVDV) in Captive Cervids: A Study in
Ecuador
ABSTRACT
The Bovine Viral Diarrhea Virus (BVDV) is capable of crossing species barriers and infecting various
mammalian hosts within the Artiodactyla order, including deer. Notably, in Ecuador, rescue centers and
zoos often co-housing deer with cattle, potentially exposing them to BVDV carriers or reservoirs. This
study aims to investigate the presence of BVDV in captive cervids using ELISA serology. In 2012, 53
serum samples were collected from 14 wildlife management units across continental Ecuador's three
regions. The results revealed that 25 deer (47.2%) tested positive for BVDV antibodies. Furthermore,
risk factors associated with the virus's presence in cervids were identified. Critically, since many of
these centers have deer reintroduction programs, infected cervids may transmit BVDV to wild animals,
highlighting the need for vigilant monitoring and management.
Keywords: bovine viral diarrhea virus (BVDV), artiodactyla, cervids (deer), ELISA and antibodies
Artículo recibido 25 octubre 2024
Aceptado para publicación: 12 noviembre 2024
pág. 11872
INTRODUCCIÓN
El Virus de la Diarrea Viral Bovina (VDVB) pertenece al género Pestivirus dentro de la familia
Flaviviridae (Mockeliuniene et al. 2004). Es el agente etiológico de la enfermedad de la mucosa y de la
diarrea viral bovina (MD-BVD). Ambas enfermedades son importantes desde un punto de vista clínico
y económico dentro de bovinos (Baker 1987; Houe, 1995). Los virus de la VDVB son el agente causal
de las enfermedades reproductivas, gastrointestinales y de las vías respiratorias en el ganado que
ocasionan grandes pérdidas a las industrias de la carne de vacuno y de los productos lácteos. Esta
enfermedad es considerada endémica en muchas regiones Europeas, llegando a valores de hasta 60-
85% de seropositividad en ganado (House H 1999). Muchas ciudades Europeas cuentan con programas
de erradicación para eliminar terneros infectados persistentes (PI). Los trastornos reproductivos es el
principal causante de la pérdida económicas en el mercado bovino (Grooms, 2004).
La evolución de la VDVB puede ser grave o leve según el tipo de virus y la respuesta inmune del
huésped (Brock 2004). Los animales infectados durante la etapa fetal (PI) y los infectados después del
nacimiento que elimina el virus durante la etapa aguda son los principales responsables de la transmisión
y diseminación del BVDV en rebaños (Bolin et al. 1994; Houe, 1995). Actualmente muchas
investigaciones se han centrado en estudiar y evaluar el papel del virus en fauna silvestre y determinar
su prevalencia y transmisión (Vilcek S, Nettleton PF, 2006). El VDVB puede infectar a varios huéspedes
incluyendo rumiantes (Mattson et al., 2006; Uttenthal et al., 2005), especialmente cérvidos, aunque
otras especies tales como jabalí (Sus scrofa) o conejo (Oryctolagus cuniculus) han sido propuesto como
reservorios para el virus (Wizigmann G 1984).
En Estados Unidos el virus de la diarrea viral bovina se ha registrado en el venado de cola blanca
(Odocoileus virginianus) (Julia F. Ridpath et al. 2008). Se han registrado poblaciones de ciervos de cola
blanca que viven en libertad frecuentemente, estos están en contacto con ganado doméstico; por lo tanto,
la posible transferencia de BVDV entre el ganado y el venado tiene implicaciones importantes para los
programas de control de BVDV propuestos (Chase CCL et al 2008; Van Campemi H. et al 1997).
Teniendo en cuenta la abundancia de ciervos de cola blanca y de otras especies de venado en las
unidades de manejo de vida silvestre, el contacto entre el ganado y el venado es común.
pág. 11873
En los últimos 50 años, se han realizado varios estudios virológicos y serológicos para evaluar la
infección por BVDV del venado cola blanca dejando a lado las otras especies, y los resultados sugieren
que esta especie puede ser infectada y posiblemente mantener el virus en la población (Chase et al.,
2004; Friend y Halterman, 1967; Kahrs et al., 1964; Richards et al., 1956; Sadi et al., 1991; Van Campen
et al., 1997). El objetivo principal de esta investigación fue determinar la presencia de VDVB en ciervos
cautivos en Ecuador. Este es el primer informe sobre infecciones por VDVB en cérvidos con los cual
ayudara a identificar de la infección persistente por VDVB en cérvidos y esto puede influir en la
planificación del control del VDVB o en los programas de erradicación.
METODOLOGÍA
Unidades de manejo de vida silvestre (Wildlife management units. WMU)
El estudio se realizó en 14 Unidades de Manejo de Vida Silvestre, zoológicos y centros de rescate que
manejan cérvidos, en las tres regiones de Ecuador continental (Provincias del Azuay, Santo Domingo,
Pichincha, Guayas, Cotopaxi, Tungurahua y Orellana). El muestreo se realizó en el 2012 a cérvidos que
no contaban con vacuna contra el BVDV (Tabla 1).
Cérvidos
Se tomaron muestras de un total de 53 rvidos de tres especies: Odocoileus virginianus (n=42
muestras), Mazama americana (n=8) y Mazama rufina (n=3) que representan el 30.63% de cérvidos
cautivos (Ministerio del Ambiente, Comm. Pers.). Para la colecta de muestras solo se incluyeron los
cérvidos mayores de seis meses, dejando fuera a las crías menores y a las ciervas en gestación.
Encuestas
Para el estudio epidemiológicos se realizó una encuesta a cada administrador de las unidades de manejo
de vida silvestre (n=14). En todos los casos, los autores completaron el cuestionario que, para evitar
respuestas ambiguas o largas, se diseñó bajo el formato de preguntas "cerradas". Un total de 32 variables
explicativas se incluyeron en el cuestionario para obtener información sobre los niveles de exposición
a los factores de riesgo potenciales.
Análisis estadístico
Se calculó la media, su desviación típica y el valor máximo y mínimo, con el fin de categorizar aquellas
variables numéricas que puedan tener un criterio epidemiológico (Thrusfield, 2007).
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Posterior mente se realizó un análisis bivariante para lo cual se construyeron tablas de contingencia
frente a los resultados de las pruebas serológicas y los estadísticos, se usaron lo estimadores Phi y la
Odds Ratio (se considera factor de riesgo, si ambos límites se situarán por encima de la unidad, mientras
que, en los factores de protección, ambos límites se encontrasen por debajo). Para las variables
nominales dicotómicas, de más de dos categorías se utilizó la V de Cramer, parámetro estadístico
equivalente a la Phi (Thrusfield, 2007).
Examen serológico
Se colectaron las muestras de sangre (10 ml) de cada animal mediante punción en la vena yugular o
venas caudales utilizando tubos estériles sin anticoagulante (Vacutainer®, Becton-Dickinson). Las
muestras se mantuvieron a 4 ºC y se centrifugaron a 2000 rpm durante 15 minutos. El suero se separó
y se almacenó a -20 ºC hasta el análisis. La presencia de anticuerpos contra BVDV se probó usando un
ensayo inmunoabsorbente ligado a enzimas competitivo (ELISA) (Ingezim BVD Compac®, Ingenasa
Laboratory, Madrid, España). La sensibilidad y especificidad de la prueba de diagnóstico fueron 95.2
% y 92.3 % respectivamente, según el fabricante. Para las placas se determinó el Cut off positivo= 0.56
(0.5*Absorbancia media control negativa) y el Cut off negativo = 0.61 (0.55*Absorbancia media
control negativa).
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Seroprevalencia
Mediante las pruebas de ELISA se evidenció la presencia de anticuerpos frente al virus de la Diarrea
Vírica Bovina (VDVB) en 25 individuos infectados (Prevalencia = 47.2%) (Tabla 1). O. virginianus fue
la especie con más individuos positivos (21 individuos; Prevalencia=84%), seguida por M. americana
(4; 16%). No se registró ningún individuo de M. rufina con anticuerpos virales (Figura 1).
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Tabla 1: Unidades de Manejo de Vida Silvestres muestreadas e individuos muestreados.
Unidad de manejo de vida silvestre
(UMVS)
Provincia
Odocoileus
virginianus
Mazama
rufina
Total
Amazonas
El Oro
1
3
Bosque Tropical
El Oro
3
3
Parque Histórico de Guayaquil
Guayas
3
3
Envases del Litoral
Guayas
2
2
AMARU
Azuay
2
2
Yurak Alpa
Azuay
5
5
EMAC
Guayas
6
6
Zoocriadero San Sebastián
Cotopaxi
5
8
Agrinac – Terracultivos
Cotopaxi
3
3
6
Zoológico Guayabamba
Pichincha
4
4
Casa del Venado
Pichincha
3
3
El venado
Orellana
2
2
Finca de Militar
Santo Domingo
1
4
Venado de Cola Blanca
Pichincha
2
2
En este estudio se obtuvo una prevalencia de 47.2% en cervidos, este es el primer estudio
epidemiológico sobre virus de la Diarrea Vírica Bovina (VDBV) en cérvidos en cautiverio llevado a
cabo en Ecuador. Los valores obtenidos sugieren que el VDVB está muy extendido entre los zoológicos
y los centros de rescate. Estudios similares realizados en Nueva York y Pennsylvania reflejan una baja
presencia del virus, en el caso de Nueva York se registró un 6.4 % (21/325) de prevalencia y para
Penssylvania el 0.34 % (1/291) (Kirchgessner 2010). El porcentaje obtenido en el estudio es elevado,
se han encontrado altas prevalencias de BVD en bovinos (Rufenacht et al., 2000), en el caso de Ecuador
se ha registrado una presencia de alta frente al VDVB en bovinos (V. Herrera-Yunga et al 2018). Ecuador
aún no cuenta con programas contra el VDVB, en otros países como Suiza se está erradicando el virus
en bovinos con lo cual se evitará la propagación a especies en estado silvestre como venados (C. Kppel
et al 2007), varios estudios han detectado una prevalencia del 60% en poblaciones de rumiantes en
estado silvestre incluyendo a venados (Van Campen H. et al 2002, Elazhary MA. et al 1981).
Mucha de la información conocida sobre las enfermedades en la vida silvestre y en cautiverio se ha
obtenido a partir de encuestas serológicas (A. Alonso Aguirre et al 1994).
Para determinar los factores de riesgo se analizaron las variables de las encuestas, donde por medio de
las tablas cruzadas se determinó como un factor el contacto con personas y con granjas bovinas, se
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conoce el papel que ejerce el ganado en el mantenimiento del VDVB (Van Campen H. et al 2001), la
epidemiología en cérvidos aún no está clara y es más difícil de evaluar. En el estudio realizado por V.
Herrera-Yunga et al. (2018) determino una prevalencia de 37.28% y de dispersión 74.50%, para el virus
a nivel nacional en bovinos de Ecuador. Al terne un porcentaje alto de dispersión y que la mayoría de
las unidades de manejo de vida silvestre están junto a granjas, y mediante este estudio se determinó la
seroprevalencia del virus en venados, esto lo vuelve un ciclo cerrado para la persistencia del virus. En
Ecuador no se cuenta con programas de vigilancia y control de BVD en fauna silvestre y para los
bovinos se cuenta con las vacunas que son colocadas cuando el animal presenta síntomas (V. Herrera-
Yunga et al 2018). Aún falta más investigación para comprender cómo las unidades de manejo de vida
silvestre, la frontera agrícola, el hábitat y las interacciones interespecíficas entre especies influyen en la
infección por BVDV en los cérvidos y el ganado bovino.
Factores de riego
Se determinaron como factores de riesgo a 22 variables entre estas: la persona tiene contacto con los
cérvidos, la no disposición de agua limpia, mala condición corporal, los alojamientos no cuentan con
unas condiciones higiénicas adecuadas, mala alimentación, la alimentación con forraje verde (alfalfa,
pastos varios, leguminosas varias), contacto con granjas bovinas, no contar con comederos, el no tener
un programa de desparasitación, enfermedades respiratorias presentes y los cérvidos viven
acompañados con otras especies. (Tabla 2).
Tabla 2: Variables seleccionadas en el análisis bivariante para VDVB
Variable
Phi o V Cramer
P
OR
IC
Provincia
0,716
0
0
0
Especie
0,86734456
0
0
0
Cantón
0,909
0
0
0
Modo de obtención de las especies
Compra
0,151
0,225
1,302
0,863 – 1,964
Decomiso
0,151
0,225
0,984
0,342 – 2.531
Número de Cérvidos
0,157
0,217
1,553
0,777- 3,104
Los cérvidos tienen contacto con las personas
Si
0,223
0,072
1,253
1,004 – 1,563
No
-0,223
0,072
0,673
0,235 – 1.742
Disponibilidad de agua limpia
Si
-0,319
0,01
0,621
0,405 – 0,953
No
0,319
0,01
2,563
1,223 – 5,367
pág. 11877
Cuantas veces cambia el agua
2 veces al día
0,101
0,418
0,314
0,284 – 1,524
Ad libitum
0,101
0,418
0,453
0,124 – 1,564
Temperatura
Buena
0,211
0,089
1.367
0.534 – 1.584
Mala
-0,211
0,089
1,594
0,942 – 2,698
Humedad
Buena
0,012
0,924
1,025
0,617 – 1,704
Mala
0,012
0,924
0,324
0,199 – 1,632
Ventilación
Buena
0,233
0,06
0,834
0,324 – 1.524
Mala
-0,233
0,06
0,917
0,813 – 1,034
Iluminación
Buena
0,268
0,031
0,546
0,264 – 1,142
Mala
0,268
0,031
1,342
0,813 – 1,034
Disponibilidad de una ambiente, espacio y
estructura para permitir el ejercicio
necesario
Si
0,352
0,005
0,201
0,051 – 0,796
No
-0,352
0,005
1,566
1,178 – 2,081
Disponibilidad de un ambiente, espacio y
estructura para permitir su reposo
Si
-0,622
0
0,5
0,335 – 0,746
No
0,622
0
0,43
0,532 – 1,335
Los alojamientos no cuentan con unas
condiciones higiénicas adecuadas
Si
-0,419
0,001
0,534
0,125 – 1,534
No
0,419
0,001
1,577
1,25 – 1,99
Condiciones corporales
Malas
0,53
0
10,25
2,503 – 41,969
Buenas
0,53
0
0,526
0,35 – 0,789
Alimentación
Mala
0,375
0,003
4,271
1,503 – 12,136
Buena
0,375
0,003
0,646
0,454 – 0,92
Alimentación con forraje verde (alfalfa,
pastos varios, leguminosas varias),
0,347
0,019
1,342;
1,055 – 1,708
Comederos
Si
-0,364
0,003
0,311
0,121 – 0,794
No
0,364
0,003
1,798
1,236 – 2,616
Desparasitación
Si
-0,495
0
0,142
0,037 – 0,55
No
0,495
0
2,211
1,507 – 3,243
Donación de especies entre UMVS
Si
0,175
0,158
1,174
0,959 – 1,438
No
-0,175
0,158
0523
0.231 – 1,536
pág. 11878
Contacto con granjas bovinas
Si
0,165
0,183
1,22
1,217 – 1,606
No
-0,165
0,183
1.56
0,124 – 1.436
Enfermedades respiratorias presentes
0,268
0,031
1,342
1,055 – 1,708
Los cérvidos viven acompañados
No
-0,599
0
0,438
0,271 – 0,707
Si
0,599
0
11,958
2,969 – 48,171
Los venados salen fuera de la reserva
Si
0,069
0,576
0,964
0,839 – 1,108
No
0,069
0,576
1.52
0.525 – 2.543
Factores relacionados a las condiciones en la que se encuentran los cérvidos (no contar con agua limpia,
las mala condiciones corporales, mala alimentación y alojamientos en mal estado), se relacionaron
como factores de riesgo debido a que el virus puede permanecer en el aire y vivir por un periodo de
tiempo (Thomas Passter et al 2016), además los animales infectados se cree que pasan el virus a los
bebederos a través de la saliva (V. Herrera-Yunga et al. 2018) y al no contraer con un flujo de agua o el
cambio constantes genera un posible reservorio del virus, además los cérvidos en malas condiciones
son más susceptibles al virus, ya que su sistema inmune baja y tienden a deprimen hasta el punto de
volverse más sencilla a enfermedades, con lo cual el virus puede infectar con mayor facilidad a cérvido
(Flores E 2002). El estudio realizado por Thomas Passler et al (2007) demostró que los venados de cola
blanca (O. virginianus) pueden dar crías descendientes PI frente al VDVB, así mismos estudios
anteriores demostraron que la infección natural con BVDV puede causar infección persistente en el
venado de cola blanca (Chase et al. 2004, Kirchgessner 2010).
Seguidamente encontramos que las variables; alimentación con forraje verde (alfalfa, pastos varios,
leguminosas varias), representa un factor de riesgo, debido a que muchos de estos forrajes provienen
de sitios donde existe ganado bovino y con la alta prevalencia en Ecuador, lo vuelve un vector para la
prevalencia del virus y su propagación. Simpson (2002) sugirió que los animales que se consideran
reservorios de VDVB en estado silvestre, pueden ser responsables de fallas en los programas de
erradicación de VDVB que no pueden rastrearse hasta la introducción o el contacto con el ganado PI
(Simpson, 2002). La mayoría de los centros no poseen un programa de desparasitación, ni con un
registro de enfermedades, dando como resultado que estos animales físicamente parecen sanos y
pág. 11879
muchas veces no se realiza ningún examen de enfermedades a los cérvidos; por lo cual no se tienen
registro de enfermedades vinculadas con ellos.
Figura 1: Prevalencia del Virus de la Diarrea Vírica Bovina en los ciervos en las diferentes Unidades
de manejo de vida silvestre
Odocoileus virginianus
Mazama runa
0 individuos;
Prevalencia=0%
Mazama americana
21 individuos;
Prevalencia=84%
4 individuos;
Prevalencia=16%
pág. 11880
CONCLUSIONES
El estudio sobre la presencia del Virus de la Diarrea Vírica Bovina (BVDV) en cérvidos cautivos en
Ecuador reveló una seroprevalencia del 47.2%, lo que sugiere que el virus está ampliamente extendido
en zoológicos y centros de rescate del país. Los factores de riesgo identificados incluyen: Contacto con
personas y granjas bovinas, Condiciones de vida deficientes (agua no limpia, mala alimentación,
alojamientos en mal estado), Alimentación con forraje verde (alfalfa, pastos varios, leguminosas varias)
y falta de programas de desparasitación y registro de enfermedades.
El BVDV es un patógeno importante en la salud animal en Ecuador, con implicaciones significativas
para la industria ganadera y la conservación de la fauna silvestre, la interacción entre rvidos y ganado
bovino, así como las condiciones de vida deficientes en zoológicos y centros de rescate, contribuyen a
la persistencia y propagación del virus. La falta de programas de vigilancia y control de BVD en fauna
silvestre y bovinos en Ecuador facilita la dispersión del virus, la alimentación con forraje verde y la
falta de programas de desparasitación y registro de enfermedades son factores de riesgo significativos
para la infección por BVDV en cérvidos.
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