DETECCIÓN DE ENTEROBACTERIAS
EN HORTALIZAS EXPENDIDAS EN
MERCADOS POPULARES DE DOS
MUNICIPIOS DE GUERRERO
DETECTION OF ENTEROBACTERIA IN VEGETABLES
SOLD IN POPULAR MARKETS OF TWO MUNICIPALITIES
OF GUERRERO
Katia Lizett Bautista Romero
Universidad Autónoma de Guerrero
Elías Hernández Cruz
Centro Nacional de Recursos Genéticos (INIFAP),
México
Tomas Manuel Poblete López
Universidad Autónoma de Guerrero
México
Elizabeth Cruz Navarrete
Hospital General Raymundo Abarca Alarcón
México
pág. 7737
DOI: https://doi.org/10.37811/cl_rcm.v8i6.15459
Detección de Enterobacterias en Hortalizas Expendidas en Mercados
Populares de dos Municipios de Guerrero
Katia Lizett Bautista Romero1
katybaurom@gmail.com
https://orcid.org/0009-0006-1531-1479
Universidad Autónoma de Guerrero
Facultad de Ecología Marina
México
Elías Hernández Cruz
eliashernandezcruz45@gmail.com
https://orcid.org/0009-0000-5327-8397
Centro Nacional de Recursos Genéticos
(INIFAP), Tepatitlán de Morelos, Jalisco
México
Tomas Manuel Poblete López
manpoblete86@gmail.com
https://orcid.org/0009-0003-7298-3050
Universidad Autónoma de Guerrero
Escuela Superior de Ciencias Naturales
México
Elizabeth Cruz Navarrete
elicn.1207@gmail.com
https://orcid.org/0009-0001-1060-9608
Hospital General Raymundo Abarca Alarcón
(Secretaría de Salud), Guerrero
México
RESUMEN
Las enfermedades transmitidas por alimentos constituyen un importante problema en la salud pública a
nivel mundial. Se ha registrado contaminación de alimentos vegetales con diversos patógenos
bacterianos asociados a estas enfermedades. El objetivo de este estudio fue identificar y caracterizar
bioquímicamente especies de enterobacterias en hortalizas de consumo fresco expendidos en mercados
populares de Tixtla y Zumpango, Guerrero y comparar la presencia de estas en los diferentes tipos de
hortalizas. Se colectaron 100 muestras de hortalizas en dos mercados populares, en Tixtla y Zumpango
del río, Guerrero. Las cepas seleccionadas fueron purificadas y posteriormente identificadas en el
sistema vitek II. Se registró la presencia de siete géneros de Enterobacterias, de los cuales, Salmonella,
Escherichia y Shigella fueron los más frecuentes. El 79% de las hortalizas evaluadas presentaron
enterobacterias, siendo el género Salmonella el más frecuente. Encontrándose principalmente en la
lechuga, seguida del cilantro, sin embargo, no hubo diferencias significativas entre las diferentes
hortalizas. Este estudio registra la presencia de microorganismos reportados como agentes causales de
enfermedades en alimentos frescos, mostrando la relevancia del cuidado en el cultivo y procesamiento
de estos alimentos.
Palabras clave: ETA’s, hortalizas, alimentos contaminados, Salmonella, E. coli
1 Autor principal
Correspondencia: katybaurom@gmail.com
DOI: https://doi.org/10.37811/cl_rcm.v8i6.15459
Detección de Enterobacterias en Hortalizas Expendidas en Mercados
Populares de dos Municipios de Guerrero
Katia Lizett Bautista Romero1
katybaurom@gmail.com
https://orcid.org/0009-0006-1531-1479
Universidad Autónoma de Guerrero
Facultad de Ecología Marina
México
Elías Hernández Cruz
eliashernandezcruz45@gmail.com
https://orcid.org/0009-0000-5327-8397
Centro Nacional de Recursos Genéticos
(INIFAP), Tepatitlán de Morelos, Jalisco
México
Tomas Manuel Poblete López
manpoblete86@gmail.com
https://orcid.org/0009-0003-7298-3050
Universidad Autónoma de Guerrero
Escuela Superior de Ciencias Naturales
México
Elizabeth Cruz Navarrete
elicn.1207@gmail.com
https://orcid.org/0009-0001-1060-9608
Hospital General Raymundo Abarca Alarcón
(Secretaría de Salud), Guerrero
México
RESUMEN
Las enfermedades transmitidas por alimentos constituyen un importante problema en la salud pública a
nivel mundial. Se ha registrado contaminación de alimentos vegetales con diversos patógenos
bacterianos asociados a estas enfermedades. El objetivo de este estudio fue identificar y caracterizar
bioquímicamente especies de enterobacterias en hortalizas de consumo fresco expendidos en mercados
populares de Tixtla y Zumpango, Guerrero y comparar la presencia de estas en los diferentes tipos de
hortalizas. Se colectaron 100 muestras de hortalizas en dos mercados populares, en Tixtla y Zumpango
del río, Guerrero. Las cepas seleccionadas fueron purificadas y posteriormente identificadas en el
sistema vitek II. Se registró la presencia de siete géneros de Enterobacterias, de los cuales, Salmonella,
Escherichia y Shigella fueron los más frecuentes. El 79% de las hortalizas evaluadas presentaron
enterobacterias, siendo el género Salmonella el más frecuente. Encontrándose principalmente en la
lechuga, seguida del cilantro, sin embargo, no hubo diferencias significativas entre las diferentes
hortalizas. Este estudio registra la presencia de microorganismos reportados como agentes causales de
enfermedades en alimentos frescos, mostrando la relevancia del cuidado en el cultivo y procesamiento
de estos alimentos.
Palabras clave: ETA’s, hortalizas, alimentos contaminados, Salmonella, E. coli
1 Autor principal
Correspondencia: katybaurom@gmail.com
pág. 7738
Detection of Enterobacteria in Vegetables Sold in Popular Markets of two
Municipalities of Guerrero
ABSTRACT
Foodborne diseases constitute a major public health problem worldwide. Contamination of plant foods
with various bacterial pathogens associated with these diseases has been recorded. The objective of this
study was to identify and biochemically characterize Enterobacteriaceae species in fresh vegetables
sold in popular markets in Tixtla and Zumpango, Guerrero and compare their presence in the different
types of vegetables. 100 vegetable samples were collected in two popular markets, in Tixtla and
Zumpango del Río, Guerrero. The selected strains were purified and subsequently identified in the vitek
II system. The presence of seven genera of Enterobacteriaceae was recorded, of which Salmonella,
Escherichia and Shigella were the most frequent. 79% of the vegetables evaluated presented
Enterobacteriaceae, with the Salmonella genus being the most frequent. Found mainly in lettuce,
followed by cilantro, however, there were no significant differences between the different vegetables.
This study records the presence of microorganisms reported as causal agents of diseases in fresh foods,
showing the relevance of care in the cultivation and processing of these foods.
Keywords: ETA's, vegetables, contaminated foods, Salmonella, E. coli
Artículo recibido 28 noviembre 2024
Aceptado para publicación: 20 diciembre 2024
Detection of Enterobacteria in Vegetables Sold in Popular Markets of two
Municipalities of Guerrero
ABSTRACT
Foodborne diseases constitute a major public health problem worldwide. Contamination of plant foods
with various bacterial pathogens associated with these diseases has been recorded. The objective of this
study was to identify and biochemically characterize Enterobacteriaceae species in fresh vegetables
sold in popular markets in Tixtla and Zumpango, Guerrero and compare their presence in the different
types of vegetables. 100 vegetable samples were collected in two popular markets, in Tixtla and
Zumpango del Río, Guerrero. The selected strains were purified and subsequently identified in the vitek
II system. The presence of seven genera of Enterobacteriaceae was recorded, of which Salmonella,
Escherichia and Shigella were the most frequent. 79% of the vegetables evaluated presented
Enterobacteriaceae, with the Salmonella genus being the most frequent. Found mainly in lettuce,
followed by cilantro, however, there were no significant differences between the different vegetables.
This study records the presence of microorganisms reported as causal agents of diseases in fresh foods,
showing the relevance of care in the cultivation and processing of these foods.
Keywords: ETA's, vegetables, contaminated foods, Salmonella, E. coli
Artículo recibido 28 noviembre 2024
Aceptado para publicación: 20 diciembre 2024
pág. 7739
INTRODUCCIÓN
Las enfermedades transmitidas por los alimentos (ETA´s) son patologías ocasionadas por la ingesta de
alimentos o agua contaminados por agentes etiológicos en tales dosis que afectan la salud, siendo más
frecuentes las causadas por bacterias y parásitos (Peña, et al. 2013; Rodríguez, etal., 2015; Soto, etal.,
2016). Estas enfermedades constituyen una importante problemática de salud pública, principalmente
en países subdesarrollados (Gil, etal. 2010; Rodríguez, etal., 2015).
Según la OMS (Organización Mundial de la Salud) los agentes causales más comunes de estas
enfermedades son especies de Salmonella, Escherichia coli, entre otros (OMS, 2024). En México,
Salmonella spp. es uno de los principales agentes causales de enfermedades diarreicas agudas debido a
la ingesta de alimentos contaminados (Jiménez, 2018).
La familia Enterobacteriaceae (enterobacterias) es el grupo más grande y heterogéneo de bacilos Gram
negativos de importancia clínica (Murray, etal., 2006). Estos presentan una distribución amplia,
encontrándose en el agua, el suelo, la vegetación, además forman parte de la microbiota intestinal de
muchos animales, incluyendo al hombre (Puerta y Mateos, 2010; Fariñas y Martínez-Martínez, 2013;
Pérez, etal., 2014).
Producen una gran variedad de enfermedades en el ser humano, sobre todo intestinales y urinarias.
Algunas especies se asocian siempre con enfermedades, por ejemplo, Shigella spp., serovares de
Salmonella, Yersinia pestis, son considerados patógenos primarios, mientras que otras son parte de la
microbiota intestinal, pero pueden comportarse como patógenos oportunistas (E. coli, Klebsiella spp.,
Citrobacter spp., Enterobacter spp., Proteus spp., etc.) (Fariñas y Martínez-Martínez, 2013; Pérez, etal.,
2014).
Por otro lado, se ha demostrado la contaminación de alimentos vegetales y frutas frescos con patógenos
bacterianos y las fuentes de contaminación por estos son diversas (Tabla 1). Por ejemplo, el suelo, el
agua de riego, el tipo de abono (e.g. provenientes de estiércoles), manejo por agricultores, el transporte,
sitios de procesamiento y comercialización (Natving, etal., 2002; Hamilton, etal., 2006; Bejarano, etal.,
2007; Gil, etal., 2010).
INTRODUCCIÓN
Las enfermedades transmitidas por los alimentos (ETA´s) son patologías ocasionadas por la ingesta de
alimentos o agua contaminados por agentes etiológicos en tales dosis que afectan la salud, siendo más
frecuentes las causadas por bacterias y parásitos (Peña, et al. 2013; Rodríguez, etal., 2015; Soto, etal.,
2016). Estas enfermedades constituyen una importante problemática de salud pública, principalmente
en países subdesarrollados (Gil, etal. 2010; Rodríguez, etal., 2015).
Según la OMS (Organización Mundial de la Salud) los agentes causales más comunes de estas
enfermedades son especies de Salmonella, Escherichia coli, entre otros (OMS, 2024). En México,
Salmonella spp. es uno de los principales agentes causales de enfermedades diarreicas agudas debido a
la ingesta de alimentos contaminados (Jiménez, 2018).
La familia Enterobacteriaceae (enterobacterias) es el grupo más grande y heterogéneo de bacilos Gram
negativos de importancia clínica (Murray, etal., 2006). Estos presentan una distribución amplia,
encontrándose en el agua, el suelo, la vegetación, además forman parte de la microbiota intestinal de
muchos animales, incluyendo al hombre (Puerta y Mateos, 2010; Fariñas y Martínez-Martínez, 2013;
Pérez, etal., 2014).
Producen una gran variedad de enfermedades en el ser humano, sobre todo intestinales y urinarias.
Algunas especies se asocian siempre con enfermedades, por ejemplo, Shigella spp., serovares de
Salmonella, Yersinia pestis, son considerados patógenos primarios, mientras que otras son parte de la
microbiota intestinal, pero pueden comportarse como patógenos oportunistas (E. coli, Klebsiella spp.,
Citrobacter spp., Enterobacter spp., Proteus spp., etc.) (Fariñas y Martínez-Martínez, 2013; Pérez, etal.,
2014).
Por otro lado, se ha demostrado la contaminación de alimentos vegetales y frutas frescos con patógenos
bacterianos y las fuentes de contaminación por estos son diversas (Tabla 1). Por ejemplo, el suelo, el
agua de riego, el tipo de abono (e.g. provenientes de estiércoles), manejo por agricultores, el transporte,
sitios de procesamiento y comercialización (Natving, etal., 2002; Hamilton, etal., 2006; Bejarano, etal.,
2007; Gil, etal., 2010).
pág. 7740
Tabla 1. Estudios realizados sobre la contaminación de alimentos frescos (frutas y vegetales).
Grupo bacteriano Alimento Tipo1 Bacterias2 FC* Referencia
Lugar
Aeromonas
Maracaibo, Venezuela Vegetales CIL, LEC, PER Ac, Ahyd MP Ginestrea, etal. 2005
Coliformes totales y fecales
Carabobo, Venezuela Frutas FRE, GUA, DUR ___ MP Gil, etal., 2010
Sonora, México Vegetal LEC ___ MP Enciso, etal., 2020
Cajamarca, Perú Vegetal CEB, RAB, CUL,
LEC, PER
___ MP Rivera-Jacinto, etal.,
2009
Ciudad de México,
México
Vegetal LEC, VER, ESP,
ACE, EPA, CIL,
RAB, ZAN
___ CUL,
EXP
Vega, etal., 2005
Chihuahua, México Frutas CH, MEL, TOM,
DUR, MAN
___ CUL Ávila-Quesada, etal.,
2008
Cochabamba, Bolivia Vegetal LEC ___ CUL,
MP, EXP
Rodríguez, etal.,
2015
Lima, Perú Vegetal COL, LEC, ESP ___ MP Muñoz, etal., 2013
Ibadan, Nigeria Vegetal Q, BA, CAL ___ Akinde, etal., 2016
Huánuco Vegetal CBO, CUL, RAB,
PER
___ MP Escobedo, etal., 2014
Enterobacterias
Cajamarca, Perú Vegetal CEB, RAB, CUL,
LEC, RAB
E. col MP Rivera-Jacinto, etal.,
2009
Buenos Aires,
Argentina
Ensaladas SO, ZAN, COL,
LEC, CEB, TOM
EX Anselmo, etal., 2020
Chihuahua, México Frutas CH, MEL, TOM,
DUR, MAN
Sal, E.col CUL Ávila-Quesada, etal.,
2008
Cochabamba, Bolivia Vegetal LEC E.col, Sal, Shi,
E.clo, C.fre, E.aer,
K.pneu, Y.ent,,
P.ret
CUL,
MP, EXP
Rodríguez, etal.,
2015
Lima, Perú Vegetal COL, LEC, ESP E.col, Sal MP Muñoz, etal., 2013
Ibadan, Nigeria Vegetal Q, BA, CAL C.div, C.fre, E.clo,
E.col, K.pneu,
S.Typ, S.Ent,
Se.mar, Shi.fle
CUL Akinde, etal., 2016
Chimborazo, Ecuador Vegetal REM, LEC, ZAN,
FRE, PA, OC
E.clo, C.ama,
P.vul, C.fre, K.oxy
CUL González-Romero,
etal., 2022
Enteroccocacea
Chimborazo, Ecuador Vegetal REM, LEC, ZAN,
FRE, PA, OC
E.fae CUL González-Romero,
etal., 2022
* FC: Fuente de contaminación investigada. 1Tipo de vegetal o fruta analizadas: Cilantro=CIL, Lechuga=LEC, Perejil=PER,
Fresas=FRE, Guayabas=GUA, Durazno=DUR, Cebolla=CEB, Rabanito o rábano=RAB, Culantro=CUL, Verdolaga=VER,
Espinaca=ESP, Acelga=ACE, Epazote=EPA, Zanahoria=ZAN, Chile=CH, Melón=MEL, Tomate=TOM, Manzana=MAN,
Cebollino=CBO, Repollo o col= COL, Soja=SO, Remolacha=REM, Ocas=OC, Q=Quelite, BA=Berenjena africana,
CAL=Calabaza costilla, Papas=PA. 2Especies o géneros registrados: Aeromonas caviae =Ac, A. hydrophila=Ahyd,
Escherichia coli=E.col, Salmonella spp.=Sal, Salmonella Typhi=S.Typ, S. Enteriditis=S.Ent, Shigella spp.=Shi, Shigella
flexineri=Shi.fle, Enterobacter cloacea=E.clo, Citrobacter freundi=C.fre, Citrobacter diversus=C.div, Citrobacter
amalonaticus=C.ama, Enterobacter aerogenes=E.aer, Klebsiella pneumonie=K.pneu, Klebsiella oxytoca=K.oxy, Yersinia
enterocolitica=Y.ent, Proteus rettgeri=P.ret, Serratia marcescens=Se.mar, Proteus vulgaris=P.vul, Enteroccocus
faecalis=E.fae
Tabla 1. Estudios realizados sobre la contaminación de alimentos frescos (frutas y vegetales).
Grupo bacteriano Alimento Tipo1 Bacterias2 FC* Referencia
Lugar
Aeromonas
Maracaibo, Venezuela Vegetales CIL, LEC, PER Ac, Ahyd MP Ginestrea, etal. 2005
Coliformes totales y fecales
Carabobo, Venezuela Frutas FRE, GUA, DUR ___ MP Gil, etal., 2010
Sonora, México Vegetal LEC ___ MP Enciso, etal., 2020
Cajamarca, Perú Vegetal CEB, RAB, CUL,
LEC, PER
___ MP Rivera-Jacinto, etal.,
2009
Ciudad de México,
México
Vegetal LEC, VER, ESP,
ACE, EPA, CIL,
RAB, ZAN
___ CUL,
EXP
Vega, etal., 2005
Chihuahua, México Frutas CH, MEL, TOM,
DUR, MAN
___ CUL Ávila-Quesada, etal.,
2008
Cochabamba, Bolivia Vegetal LEC ___ CUL,
MP, EXP
Rodríguez, etal.,
2015
Lima, Perú Vegetal COL, LEC, ESP ___ MP Muñoz, etal., 2013
Ibadan, Nigeria Vegetal Q, BA, CAL ___ Akinde, etal., 2016
Huánuco Vegetal CBO, CUL, RAB,
PER
___ MP Escobedo, etal., 2014
Enterobacterias
Cajamarca, Perú Vegetal CEB, RAB, CUL,
LEC, RAB
E. col MP Rivera-Jacinto, etal.,
2009
Buenos Aires,
Argentina
Ensaladas SO, ZAN, COL,
LEC, CEB, TOM
EX Anselmo, etal., 2020
Chihuahua, México Frutas CH, MEL, TOM,
DUR, MAN
Sal, E.col CUL Ávila-Quesada, etal.,
2008
Cochabamba, Bolivia Vegetal LEC E.col, Sal, Shi,
E.clo, C.fre, E.aer,
K.pneu, Y.ent,,
P.ret
CUL,
MP, EXP
Rodríguez, etal.,
2015
Lima, Perú Vegetal COL, LEC, ESP E.col, Sal MP Muñoz, etal., 2013
Ibadan, Nigeria Vegetal Q, BA, CAL C.div, C.fre, E.clo,
E.col, K.pneu,
S.Typ, S.Ent,
Se.mar, Shi.fle
CUL Akinde, etal., 2016
Chimborazo, Ecuador Vegetal REM, LEC, ZAN,
FRE, PA, OC
E.clo, C.ama,
P.vul, C.fre, K.oxy
CUL González-Romero,
etal., 2022
Enteroccocacea
Chimborazo, Ecuador Vegetal REM, LEC, ZAN,
FRE, PA, OC
E.fae CUL González-Romero,
etal., 2022
* FC: Fuente de contaminación investigada. 1Tipo de vegetal o fruta analizadas: Cilantro=CIL, Lechuga=LEC, Perejil=PER,
Fresas=FRE, Guayabas=GUA, Durazno=DUR, Cebolla=CEB, Rabanito o rábano=RAB, Culantro=CUL, Verdolaga=VER,
Espinaca=ESP, Acelga=ACE, Epazote=EPA, Zanahoria=ZAN, Chile=CH, Melón=MEL, Tomate=TOM, Manzana=MAN,
Cebollino=CBO, Repollo o col= COL, Soja=SO, Remolacha=REM, Ocas=OC, Q=Quelite, BA=Berenjena africana,
CAL=Calabaza costilla, Papas=PA. 2Especies o géneros registrados: Aeromonas caviae =Ac, A. hydrophila=Ahyd,
Escherichia coli=E.col, Salmonella spp.=Sal, Salmonella Typhi=S.Typ, S. Enteriditis=S.Ent, Shigella spp.=Shi, Shigella
flexineri=Shi.fle, Enterobacter cloacea=E.clo, Citrobacter freundi=C.fre, Citrobacter diversus=C.div, Citrobacter
amalonaticus=C.ama, Enterobacter aerogenes=E.aer, Klebsiella pneumonie=K.pneu, Klebsiella oxytoca=K.oxy, Yersinia
enterocolitica=Y.ent, Proteus rettgeri=P.ret, Serratia marcescens=Se.mar, Proteus vulgaris=P.vul, Enteroccocus
faecalis=E.fae
pág. 7741
La interacción de los patógenos entéricos con el medio puede conducir a la internalización en los tejidos
de las plantas, debido a factores que determinan la capacidad para unirse y proliferar en las plantas
(Aruscavage, etal., 2006). En las hortalizas las características de crecimiento, normalmente en contacto
con el suelo, el alto contenido acuoso y el pH en que se desarrollan, son factores que inciden para el
desarrollo de bacterias contaminantes en estos (Natving, etal., 2002; Hamilton, etal., 2006; Bejarano,
etal., 2007).
Dada la importancia de las enfermedades transmitidas de por alimentos, es relevante conocer los
microorganismos que se encuentran en los alimentos que regularmente son consumidos en fresco, los
cuales frecuentemente son lavados solo con agua potable. Además, en algunas comunidades se ha
observado en los cultivos el uso de aguas residuales para riego o de abonos provenientes de estiércoles
sin tratamiento, por ende, podrían ser un foco de contaminación de los productos agrícolas, puesto que
varios de estos microorganismos tienen la capacidad de proliferar en los tejidos de las plantas y
sobrevivir por largos periodos en alimentos frescos. Por lo tanto, en Tixtla y Zumpango, al ser
comunidades que suelen cultivar y vender sus productos en sus mercados populares, esperamos que en
las hortalizas ofertadas ahí presenten contaminación por enterobacterias consideradas como agentes
causales de ETA´s (e.g. Shigella, Salmonella, E. coli).
El objetivo de este estudio fue identificar y caracterizar bioquímicamente especies de enterobacterias
en hortalizas de consumo fresco expendidos en mercados populares de Tixtla y Zumpango, Guerrero y
comparar la presencia de estas en los diferentes tipos de hortalizas.
MATERIALES Y MÉTODOS
El área de muestreo se llevó a cabo en Tixtla de Guerrero y Zumpango del Río, ubicados en la zona
centro del estado de Guerrero, México. Dichos sitios se encuentran entre 17°34′01″N 99°23′52″O y
17°39′05″N 99°31′42″O respectivamente (Figura 1). El municipio de Tixtla cuenta con clima subcálido
subhúmedo, con temperatura que oscila entre los 16 – 20°C y destaca la producción agrícola de maíz,
jitomate, rábano col, lechuga, calabacita, cebolla y fríjol (INEGI, 2010). Zumpango del Río, municipio
de Eduardo Neri, cuenta con clima semicálido subhúmedo con lluvias en verano, con temperaturas entre
los 16 – 30°C y destaca la producción agrícola de maíz, frijol, calabaza, jitomate, chile, cebolla, sorgo
forrajero, sandía, entre otros (INEGI, 2010) (Enciclopedia Guerrerense, 2015).
La interacción de los patógenos entéricos con el medio puede conducir a la internalización en los tejidos
de las plantas, debido a factores que determinan la capacidad para unirse y proliferar en las plantas
(Aruscavage, etal., 2006). En las hortalizas las características de crecimiento, normalmente en contacto
con el suelo, el alto contenido acuoso y el pH en que se desarrollan, son factores que inciden para el
desarrollo de bacterias contaminantes en estos (Natving, etal., 2002; Hamilton, etal., 2006; Bejarano,
etal., 2007).
Dada la importancia de las enfermedades transmitidas de por alimentos, es relevante conocer los
microorganismos que se encuentran en los alimentos que regularmente son consumidos en fresco, los
cuales frecuentemente son lavados solo con agua potable. Además, en algunas comunidades se ha
observado en los cultivos el uso de aguas residuales para riego o de abonos provenientes de estiércoles
sin tratamiento, por ende, podrían ser un foco de contaminación de los productos agrícolas, puesto que
varios de estos microorganismos tienen la capacidad de proliferar en los tejidos de las plantas y
sobrevivir por largos periodos en alimentos frescos. Por lo tanto, en Tixtla y Zumpango, al ser
comunidades que suelen cultivar y vender sus productos en sus mercados populares, esperamos que en
las hortalizas ofertadas ahí presenten contaminación por enterobacterias consideradas como agentes
causales de ETA´s (e.g. Shigella, Salmonella, E. coli).
El objetivo de este estudio fue identificar y caracterizar bioquímicamente especies de enterobacterias
en hortalizas de consumo fresco expendidos en mercados populares de Tixtla y Zumpango, Guerrero y
comparar la presencia de estas en los diferentes tipos de hortalizas.
MATERIALES Y MÉTODOS
El área de muestreo se llevó a cabo en Tixtla de Guerrero y Zumpango del Río, ubicados en la zona
centro del estado de Guerrero, México. Dichos sitios se encuentran entre 17°34′01″N 99°23′52″O y
17°39′05″N 99°31′42″O respectivamente (Figura 1). El municipio de Tixtla cuenta con clima subcálido
subhúmedo, con temperatura que oscila entre los 16 – 20°C y destaca la producción agrícola de maíz,
jitomate, rábano col, lechuga, calabacita, cebolla y fríjol (INEGI, 2010). Zumpango del Río, municipio
de Eduardo Neri, cuenta con clima semicálido subhúmedo con lluvias en verano, con temperaturas entre
los 16 – 30°C y destaca la producción agrícola de maíz, frijol, calabaza, jitomate, chile, cebolla, sorgo
forrajero, sandía, entre otros (INEGI, 2010) (Enciclopedia Guerrerense, 2015).
pág. 7742
Figura 1. Ubicación de los mercados populares en Zumpango del río municipio de Eduardo Neri y
Tixtla, en la zona centro de Guerrero.
Recolección de muestras
Las hortalizas consideradas fueron cilantro (Coriandrum sativum), rábano (Raphanus sativus),
calabacita verde (Cucúrbita pepo), cebolla (Allium cepa) y lechuga (Lactuca sativa). Las muestras se
recolectaron en diferentes puestos de venta dentro de los mercados populares de cada municipio durante
enero – febrero de 2020. Se colectaron 100 muestras (20 por cada tipo de hortaliza) que no evidenciaran
lavado. Posteriormente se les colocó en bolsas con sellado hermético, fueron etiquetadas y se
conservaron en frío para ser transportadas al laboratorio de Epidemiología de la Escuela Superior de
Ciencias Naturales, donde se llevó a cabo el procesamiento de las muestras, el cual fue realizado de
acuerdo con el manual de bacteriología analítica de la FDA (Food and Drug Administration).
Procesamiento de las muestras
Se maceraron 5 gramos de la muestra a la cual se le agregaron 5 mililitros de solución salina al 0.9%.
A partir de la mezcla obtenida se realizó una dilución seriada, la cual consistió en agregar 1 mililitro del
producto en 9 mililitros de agua destilada estéril.
Figura 1. Ubicación de los mercados populares en Zumpango del río municipio de Eduardo Neri y
Tixtla, en la zona centro de Guerrero.
Recolección de muestras
Las hortalizas consideradas fueron cilantro (Coriandrum sativum), rábano (Raphanus sativus),
calabacita verde (Cucúrbita pepo), cebolla (Allium cepa) y lechuga (Lactuca sativa). Las muestras se
recolectaron en diferentes puestos de venta dentro de los mercados populares de cada municipio durante
enero – febrero de 2020. Se colectaron 100 muestras (20 por cada tipo de hortaliza) que no evidenciaran
lavado. Posteriormente se les colocó en bolsas con sellado hermético, fueron etiquetadas y se
conservaron en frío para ser transportadas al laboratorio de Epidemiología de la Escuela Superior de
Ciencias Naturales, donde se llevó a cabo el procesamiento de las muestras, el cual fue realizado de
acuerdo con el manual de bacteriología analítica de la FDA (Food and Drug Administration).
Procesamiento de las muestras
Se maceraron 5 gramos de la muestra a la cual se le agregaron 5 mililitros de solución salina al 0.9%.
A partir de la mezcla obtenida se realizó una dilución seriada, la cual consistió en agregar 1 mililitro del
producto en 9 mililitros de agua destilada estéril.
pág. 7743
Posteriormente se homogenizó la solución con la ayuda de un vortex, este procedimiento se realizó
hasta obtener la centésima y milésima parte de la primer alícuota. Finalmente, a partir de estas dos
últimas disoluciones fue realizado el aislamiento.
Análisis e identificación microbiológica
Para el aislamiento se utilizó la técnica de extensión, que consistió en agregar 1 ml de la solución en
agares selectivos (agar McConkey y agar Salmonella-Shigella) y se realizó un extendido en todo el
medio, posteriormente fueron colocadas en una incubadora a 37° C por 24 horas. Este proceso fue
realizado por cada muestra. De las cepas obtenidas se realizó una descripción microscópica y
macroscópica. La descripción macroscópica se realizó a simple vista y se tomaron en cuenta los
términos descriptivos para la morfología de colonias en la superficie de un medio sólido los cuales son:
forma, borde, textura, elevación y color. Posteriormente se realizó la descripción microscópica, para
esto se realizaron frotis de cada cepa y se utilizó la tinción de Gram con la finalidad de poder visualizar
la estructura de la bacteria y tinción de la membrana (Santiago, 2009; García, etal., 2010).
Por otro lado, se realizaron pruebas bioquímicas de oxidasa y catalasa, consideradas como pruebas
rápidas, usadas para describir el perfil bioquímico de las bacterias (Santiago, 2009; García, etal., 2010).
Finalmente, la identificación de los microorganismos se realizó mediante el sistema automatizado
VITEK®, se realizaron disoluciones de cada una de las cepas en tubos de ensayo de 13*100 con 3 ml
de agua salina y se midió la turbidez de acuerdo al estándar de turbidez McFarland de 0.5, el cual fue
medido con un densitómetro, posteriormente se sometieron al sistema VITEK®, cada disolución tenía
su respectiva tarjeta bioquímica y en un lapso de 6 horas el sistema proporcionó los resultados de las
especies bacterianas, técnica realizada de acuerdo a la guía simple del usuario de Vitek® compact 2.
Análisis de datos
Se analizó la presencia de las enterobacterias en los diferentes tipos de hortalizas mediante una prueba
de Kruskal Wallis (debido a que los datos no presentaron una distribución normal) la cual fue realizada
con el programa Sigma Plot 11.0. Por otro lado, se aplicó una prueba de Fisher para detectar diferencias
en la frecuencia de las enterobacterias encontradas en las hortalizas, usando la paquetería Stats 4.3 del
programa estadístico R, versión 4.2 (R Core Team). Para ambos análisis se tomó en cuenta un nivel de
significancia de 0.05.
Posteriormente se homogenizó la solución con la ayuda de un vortex, este procedimiento se realizó
hasta obtener la centésima y milésima parte de la primer alícuota. Finalmente, a partir de estas dos
últimas disoluciones fue realizado el aislamiento.
Análisis e identificación microbiológica
Para el aislamiento se utilizó la técnica de extensión, que consistió en agregar 1 ml de la solución en
agares selectivos (agar McConkey y agar Salmonella-Shigella) y se realizó un extendido en todo el
medio, posteriormente fueron colocadas en una incubadora a 37° C por 24 horas. Este proceso fue
realizado por cada muestra. De las cepas obtenidas se realizó una descripción microscópica y
macroscópica. La descripción macroscópica se realizó a simple vista y se tomaron en cuenta los
términos descriptivos para la morfología de colonias en la superficie de un medio sólido los cuales son:
forma, borde, textura, elevación y color. Posteriormente se realizó la descripción microscópica, para
esto se realizaron frotis de cada cepa y se utilizó la tinción de Gram con la finalidad de poder visualizar
la estructura de la bacteria y tinción de la membrana (Santiago, 2009; García, etal., 2010).
Por otro lado, se realizaron pruebas bioquímicas de oxidasa y catalasa, consideradas como pruebas
rápidas, usadas para describir el perfil bioquímico de las bacterias (Santiago, 2009; García, etal., 2010).
Finalmente, la identificación de los microorganismos se realizó mediante el sistema automatizado
VITEK®, se realizaron disoluciones de cada una de las cepas en tubos de ensayo de 13*100 con 3 ml
de agua salina y se midió la turbidez de acuerdo al estándar de turbidez McFarland de 0.5, el cual fue
medido con un densitómetro, posteriormente se sometieron al sistema VITEK®, cada disolución tenía
su respectiva tarjeta bioquímica y en un lapso de 6 horas el sistema proporcionó los resultados de las
especies bacterianas, técnica realizada de acuerdo a la guía simple del usuario de Vitek® compact 2.
Análisis de datos
Se analizó la presencia de las enterobacterias en los diferentes tipos de hortalizas mediante una prueba
de Kruskal Wallis (debido a que los datos no presentaron una distribución normal) la cual fue realizada
con el programa Sigma Plot 11.0. Por otro lado, se aplicó una prueba de Fisher para detectar diferencias
en la frecuencia de las enterobacterias encontradas en las hortalizas, usando la paquetería Stats 4.3 del
programa estadístico R, versión 4.2 (R Core Team). Para ambos análisis se tomó en cuenta un nivel de
significancia de 0.05.
pág. 7744
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Se registró la presencia de enterobacterias en el 79% de las muestras analizadas, mientras que el 5% de
las muestras presentó microorganismos de otras familias. Fueron identificados siete géneros de la
familia Enterobacteriaceae y tres géneros de otras familias (Tabla 2). Se identificó la presencia de
enterobacterias consideradas como principales agentes causales de ETA´s y fueron las más frecuentes:
Salmonella, E. coli y Shigella (Puerta y Mateos, 2010; Fariñas y Martínez-Martínez, 2013). Además, se
identificaron bacterias que son comunes en la microbiota intestinal de animales y humanos (Klebsiella
spp., Citrobacter spp., Enterobacter spp., Proteus spp., E. faecalis) y bacterias de otras familias
consideradas causantes de enfermedades (V. vulnificus, B. cereus) indicando la contaminación de las
hortalizas (Puerta y Mateos, 2010; Gorrìn, etal., 2012; Perez, 2012; Fariñas y Martínez-Martínez, 2013;
Tejeda, etal., 2013; Cortés, etal., 2017).
Tabla 2. Microorganismos identificados en las hortalizas analizadas.
Familia Género Bacteria
Enterobacteriacea
Salmonella
S. bongori
S. enterica (Thypi,
Thiphymurium Choleraesius,
Dublin, Enteriditis, Sendai)
Shigella
S. sonnei
S. flexineri
S. dysenteriae
Escherichia E. coli
Enterobacter E. cloacae
E. aerogenes
Citrobacter Citrobacter sp.
Klebsiella Klebsiella sp.
Proteus P. mirabilis
Enterococcaceae Enterococcus E. faecalis
Bacillaceae Bacillus B. cereus
Vibrionaceae Vibrio V. vulnificus
De las muestras positivas a la presencia de enterobacterias, se encontró que la lechuga presentó un
mayor número de muestras, seguida del cilantro. La calabacita fue la hortaliza con menor número de
muestras positivas. Sin embargo, no se registraron diferencias significativas en el número de muestras
positivas a enterobacterias según el tipo de hortalizas (H = 4.416, P = 0.353; Tabla 3). Posiblemente,
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Se registró la presencia de enterobacterias en el 79% de las muestras analizadas, mientras que el 5% de
las muestras presentó microorganismos de otras familias. Fueron identificados siete géneros de la
familia Enterobacteriaceae y tres géneros de otras familias (Tabla 2). Se identificó la presencia de
enterobacterias consideradas como principales agentes causales de ETA´s y fueron las más frecuentes:
Salmonella, E. coli y Shigella (Puerta y Mateos, 2010; Fariñas y Martínez-Martínez, 2013). Además, se
identificaron bacterias que son comunes en la microbiota intestinal de animales y humanos (Klebsiella
spp., Citrobacter spp., Enterobacter spp., Proteus spp., E. faecalis) y bacterias de otras familias
consideradas causantes de enfermedades (V. vulnificus, B. cereus) indicando la contaminación de las
hortalizas (Puerta y Mateos, 2010; Gorrìn, etal., 2012; Perez, 2012; Fariñas y Martínez-Martínez, 2013;
Tejeda, etal., 2013; Cortés, etal., 2017).
Tabla 2. Microorganismos identificados en las hortalizas analizadas.
Familia Género Bacteria
Enterobacteriacea
Salmonella
S. bongori
S. enterica (Thypi,
Thiphymurium Choleraesius,
Dublin, Enteriditis, Sendai)
Shigella
S. sonnei
S. flexineri
S. dysenteriae
Escherichia E. coli
Enterobacter E. cloacae
E. aerogenes
Citrobacter Citrobacter sp.
Klebsiella Klebsiella sp.
Proteus P. mirabilis
Enterococcaceae Enterococcus E. faecalis
Bacillaceae Bacillus B. cereus
Vibrionaceae Vibrio V. vulnificus
De las muestras positivas a la presencia de enterobacterias, se encontró que la lechuga presentó un
mayor número de muestras, seguida del cilantro. La calabacita fue la hortaliza con menor número de
muestras positivas. Sin embargo, no se registraron diferencias significativas en el número de muestras
positivas a enterobacterias según el tipo de hortalizas (H = 4.416, P = 0.353; Tabla 3). Posiblemente,
pág. 7745
debido a las características que presentan las hortalizas las bacterias tienen la capacidad de proliferar
en estas, por lo tanto, no se encontraron diferencias entre estas.
Tabla 3. Muestras de hortalizas expendidas en mercados populares de Tixtla y Zumpango con presencia
de enterobacterias.
Hortaliza (n) Muestras positivas
Número (%)
Lechuga (20) 18 90.0
Cilantro (20) 17 85.0
Rábano (20) 15 75.0
Cebolla (20) 16 80.0
Calabacita (20) 13 65.0
Total (100) 79 79.0
Por ejemplo, algunos autores reportan la presencia de microorganismos en muestras vegetales y en
muestras de agua de riego como Enterobacter cloacae, E. aerogenes, Escherichia coli, Citrobacter spp.,
Klebsiella pneumonie, Klebsiella oxytoca, Bacillus sp., Pseudomonas aeruginosa, Citrobacter freundii,
C. diversus, Salmonella Enteriditis, Salmonella Tiphy, Serratia marcerens y Shigella flexineri siendo la
mayor parte de estas enterobacterias (Rodríguez, etal., 2015; Akinde, etal., 2016). Además, Rivera y
colaboradores, encontraron que el género Escherichia fue uno de los más frecuentes en cilantro y
lechuga, considerando inclusive un riego el consumo de estas hortalizas (Rivera, etal., 2009). Asimismo,
Rincón y colaboradores, reportaron frecuencias altas de Escherichia y Salmonela en lechuga, cilantro y
perejil (Rincón, etal., 2010).
El género Salmonella fue el más frecuente en las hortalizas, seguido de E. coli y el género Shigella. La
lechuga fue la hortaliza en la cual se registró la mayor frecuencia de Salmonella, seguida de la cebolla,
mientras que E. coli fue más frecuente en el rábano y calabacita, y Shigella principalmente en la cebolla
(Figura 2). Además, la cebolla fue la hortaliza que presentó un menor número de bacterias en
comparación con las demás hortalizas. Sin embargo, no se encontraron diferencias significativas en la
presencia de las bacterias en las diferentes hortalizas (P = 0.12). A pesar de observarse una mayor
proporción de algunas enterobacterias en ciertas hortalizas, no se registraron diferencias entre la
proporción de estas en las diferentes hortalizas, puesto que las hortalizas presentan casi las mismas
enterobacterias.
Figura 2. Porcentajes de aparición de las enterobacterias identificadas en las hortalizas.
debido a las características que presentan las hortalizas las bacterias tienen la capacidad de proliferar
en estas, por lo tanto, no se encontraron diferencias entre estas.
Tabla 3. Muestras de hortalizas expendidas en mercados populares de Tixtla y Zumpango con presencia
de enterobacterias.
Hortaliza (n) Muestras positivas
Número (%)
Lechuga (20) 18 90.0
Cilantro (20) 17 85.0
Rábano (20) 15 75.0
Cebolla (20) 16 80.0
Calabacita (20) 13 65.0
Total (100) 79 79.0
Por ejemplo, algunos autores reportan la presencia de microorganismos en muestras vegetales y en
muestras de agua de riego como Enterobacter cloacae, E. aerogenes, Escherichia coli, Citrobacter spp.,
Klebsiella pneumonie, Klebsiella oxytoca, Bacillus sp., Pseudomonas aeruginosa, Citrobacter freundii,
C. diversus, Salmonella Enteriditis, Salmonella Tiphy, Serratia marcerens y Shigella flexineri siendo la
mayor parte de estas enterobacterias (Rodríguez, etal., 2015; Akinde, etal., 2016). Además, Rivera y
colaboradores, encontraron que el género Escherichia fue uno de los más frecuentes en cilantro y
lechuga, considerando inclusive un riego el consumo de estas hortalizas (Rivera, etal., 2009). Asimismo,
Rincón y colaboradores, reportaron frecuencias altas de Escherichia y Salmonela en lechuga, cilantro y
perejil (Rincón, etal., 2010).
El género Salmonella fue el más frecuente en las hortalizas, seguido de E. coli y el género Shigella. La
lechuga fue la hortaliza en la cual se registró la mayor frecuencia de Salmonella, seguida de la cebolla,
mientras que E. coli fue más frecuente en el rábano y calabacita, y Shigella principalmente en la cebolla
(Figura 2). Además, la cebolla fue la hortaliza que presentó un menor número de bacterias en
comparación con las demás hortalizas. Sin embargo, no se encontraron diferencias significativas en la
presencia de las bacterias en las diferentes hortalizas (P = 0.12). A pesar de observarse una mayor
proporción de algunas enterobacterias en ciertas hortalizas, no se registraron diferencias entre la
proporción de estas en las diferentes hortalizas, puesto que las hortalizas presentan casi las mismas
enterobacterias.
Figura 2. Porcentajes de aparición de las enterobacterias identificadas en las hortalizas.
pág. 7746
Las hortalizas presentaron enterobacterias de importancia clínica y regulares en la microbiota intestinal
de animales incluyendo al humano, lo cual indica una clara contaminación de estas. Las fuentes de
contaminación pueden ser diversas, pueden ser de antes, durante o después de la cosecha. Por ejemplo,
en un estudio dan a conocer que dentro de los factores que puede causar mayor contaminación en los
vegetales puede ser la falta de higiene en los lugares de expendio, las deficientes condiciones de
exhibición y manipulación de los productos agrícolas y la inadecuada distribución de los puestos de
venta (Muñoz, etal., 2013). Por otro lado, algunos autores mencionan que las fuentes de contaminación
de las hortalizas durante el cultivo pueden ser atribuibles a diferentes variables como: el uso de abonos
orgánicos de origen animal sin previo proceso que garantice la inocuidad del producto, el uso de aguas
residuales, que cada vez es más frecuente puesto las fuentes hídricas salubres para la agricultura están
siendo agotadas, otra fuente pueden ser las aguas tratadas, que aunque recibieron tratamiento previo
pueden sobrevivir algunos microoorganismos (González y Chiroles, 2011; Islam, etal., 2004).
Por ende, podemos atribuir esta contaminación a diversas fuentes, aunque dadas las condiciones en las
que son sembradas las hortalizas (e.g. uso agua de riego contaminada y abonos provenientes de
estiércoles) y a las características mismas de las hortalizas (e.g. habito de crecimiento cercano al suelo),
podemos considerar una contaminación en los cultivos, sin descartar la contaminación en los puestos
de venta.
CONCLUSIONES
Las hortalizas presentaron enterobacterias de importancia clínica y regulares en la microbiota intestinal
de animales incluyendo al humano, lo cual indica una clara contaminación de estas. Las fuentes de
contaminación pueden ser diversas, pueden ser de antes, durante o después de la cosecha. Por ejemplo,
en un estudio dan a conocer que dentro de los factores que puede causar mayor contaminación en los
vegetales puede ser la falta de higiene en los lugares de expendio, las deficientes condiciones de
exhibición y manipulación de los productos agrícolas y la inadecuada distribución de los puestos de
venta (Muñoz, etal., 2013). Por otro lado, algunos autores mencionan que las fuentes de contaminación
de las hortalizas durante el cultivo pueden ser atribuibles a diferentes variables como: el uso de abonos
orgánicos de origen animal sin previo proceso que garantice la inocuidad del producto, el uso de aguas
residuales, que cada vez es más frecuente puesto las fuentes hídricas salubres para la agricultura están
siendo agotadas, otra fuente pueden ser las aguas tratadas, que aunque recibieron tratamiento previo
pueden sobrevivir algunos microoorganismos (González y Chiroles, 2011; Islam, etal., 2004).
Por ende, podemos atribuir esta contaminación a diversas fuentes, aunque dadas las condiciones en las
que son sembradas las hortalizas (e.g. uso agua de riego contaminada y abonos provenientes de
estiércoles) y a las características mismas de las hortalizas (e.g. habito de crecimiento cercano al suelo),
podemos considerar una contaminación en los cultivos, sin descartar la contaminación en los puestos
de venta.
CONCLUSIONES
pág. 7747
Se identificaron y caracterizaron bioquímicamente siete diferentes géneros de enterobacterias a partir
de las muestras de hortalizas frescas expendidas en mercados populares de dos municipios agrícolas del
estado de Guerrero. El 79% de las muestras de hortalizas presentó enterobacterias, además, la presencia
y proporción en estas fue similar. Los géneros Salmonella, Shigella y la especie E. coli se encontraron
en mayor proporción en las hortalizas y se distribuyeron de manera similar. Se encontró la presencia
de especies de otras familias consideradas como indicadoras de contaminación y que también causan
enfermedades en el humano. este estudio es un acercamiento al conocimiento sobre la importancia del
cuidado en el cultivo y manejo de hortalizas que son comercializadas, además abre la posibilidad a
realizar estudios con mayor profundidad sobre la presencia y también de los niveles que pueden
presentar los alimentos frescos, como las hortalizas, puesto que es importante conocer si los niveles de
contaminación están por encima de los limites permisibles por las normas sanitarias.
REFERENCIAS BIBLIOGRAFICAS
Akinde, S., Sunday, A., Adeyemi, F., Fakayode, I., Olowajide, O., Adebunmi, A., . . . Adebooye, C.
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assessment and implications for food safety. Applied Biosafety Journal for ABSA International,
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Anselmo, R. J., Ojeda, P. A., y Barrios, H. A. (2020). Detección y susceptibilidad antimicrobiana de
Shigella spp. en ensaladas preparadas, listas para consumir. Detección y susceptibilidad, 31(1),
13-20. http://dx.doi.org/10.4067/S0718-07642020000100013
Aruscavage, D., Lee, K., Miller, S., y Lejeune, T. (2006). Interactions affecting the proliferation and
control of human pathogens on edible plants. J Food. Journal of food science, 89-
99. https://doi.org/10.1111/j.1750-3841.2006.00157.x
Ávila-Quezada, G., Sánchez, E., Muñoz, E., Martínez, L., y Villalobos, E. (2008). Diagnóstico de la
calidad microbiológica de frutas y hortalizas en Chihuahua, México. ΦYTON, 129-136.
Bejarano, N., Gómez, S., Ancasi, G., y Benítez, M. (2007). Manual de Microbiología de los alimentos.
San Salvador de Jujuy: Asociación Cooperadora de la Facultad de Ciencias Agrarias.
Cortés, S. A., Díaz, R. M., y Salgado, C. M. (2017). Bacillus cereus: Alimentos, Salud y Biotecnología.
Agroproductividad: 3-9.
Se identificaron y caracterizaron bioquímicamente siete diferentes géneros de enterobacterias a partir
de las muestras de hortalizas frescas expendidas en mercados populares de dos municipios agrícolas del
estado de Guerrero. El 79% de las muestras de hortalizas presentó enterobacterias, además, la presencia
y proporción en estas fue similar. Los géneros Salmonella, Shigella y la especie E. coli se encontraron
en mayor proporción en las hortalizas y se distribuyeron de manera similar. Se encontró la presencia
de especies de otras familias consideradas como indicadoras de contaminación y que también causan
enfermedades en el humano. este estudio es un acercamiento al conocimiento sobre la importancia del
cuidado en el cultivo y manejo de hortalizas que son comercializadas, además abre la posibilidad a
realizar estudios con mayor profundidad sobre la presencia y también de los niveles que pueden
presentar los alimentos frescos, como las hortalizas, puesto que es importante conocer si los niveles de
contaminación están por encima de los limites permisibles por las normas sanitarias.
REFERENCIAS BIBLIOGRAFICAS
Akinde, S., Sunday, A., Adeyemi, F., Fakayode, I., Olowajide, O., Adebunmi, A., . . . Adebooye, C.
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Shigella spp. en ensaladas preparadas, listas para consumir. Detección y susceptibilidad, 31(1),
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99. https://doi.org/10.1111/j.1750-3841.2006.00157.x
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Agroproductividad: 3-9.
pág. 7748
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de Huánuco y su relación en el riego con aguas residuales no tratadas. Investigación Valdizana,
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Fariñas, M. C., y Martínez-Martínez, L. (2013). Infecciones causadas por bacterias gramnegativas
multirresistentes: enterobacterias, Pseudomonas aeruginosa, Acinetobacter baumannii y otros
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