Metales pesados en la producci�n ganadera
lechera
y riesgos a la salud humana
Damaris Leiva Tafur
https://orcid.org/0000-0001-7575-8498
Rainer Marco L�pez Lapa
https://orcid.org/0000-0002-2879-5138
Universidad Nacional Toribio Rodr�guez de Mendoza de Amazonas.
Chachapoyas, Amazonas, Per�. �
RESUMEN
La presencia y distribuci�n de metales pesados se ha generalizado a nivel mundial esto debido a que su tasa de transporte, distribuci�n y bioacumulaci�n es elevada, apoyada en el incremento de los procesos industriales, minero, el crecimiento de la agricultura, ganader�a tecnifica, y problemas de contaminaci�n, la incidencia de estos elementos se ha tornado ubica, convirti�ndose en un tema de preocupaci�n mundial, su ingreso a los principales sistemas de producci�n tal es el caso de la ganader�a y su existencia en los principales alimentos que consumen las personas, tal es el caso de la leche de vaca. El objetivo de la presente revisi�n radic� en la identificaci�n y descripci�n de las principales fuentes de contaminaci�n por metales pesados en la ganader�a partiendo de las de origen antr�pico, revisando las de origen natural y diversos aspectos de producci�n que influyen en el incremento de la contaminaci�n, tambi�n se analiz� la trasferencia de estos elementos hacia el animal, incidencias en la salud y productividad, seguido de la identificaci�n de los principales metales pesados como ars�nico (As), aluminio (Al), cobre (Cu), Hierro (Fe), mercurio (Hg), niquel (Ni), cadmio (Cd) y plomo (Pb), cuya presencia en la leche presentan un riesgo para la salud humana, logr�ndose reportar las principales concentraciones referenciales establecidas por las normas internacionales en leche para asegurar la salud alimentaria.
Palabras claves: metales pesados; leche de vaca; fuentes de contaminaci�n; riesgo; salud.
Metals Heavy metals in dairy cattle production
and human health risks
ABSTRACT
The presence and distribution of heavy metals has become generalized worldwide due to their high rate of transport, distribution and bioaccumulation, supported by the increase in industrial and mining processes, the growth of agriculture, technical livestock and pollution problems, the incidence of these elements has become ubiquitous, becoming an issue of global concern, their entry into the main production systems such as livestock and their existence in the main foods consumed by people, as is the case of cow's milk. The objective of this review was to identify and describe the main sources of contamination by heavy metals in livestock, starting with those of anthropic origin, reviewing those of natural origin and various aspects of production that influence the increase in contamination, as well as the transfer of these elements to the animal and their impact on health and productivity, This was followed by the identification of the main heavy metals such as arsenic (As), aluminum (Al), copper (Cu), iron (Fe), mercury (Hg), nickel (Ni), cadmium (Cd) and lead (Pb), whose presence in milk presents a risk to human health, and the main reference concentrations established by international standards in milk to ensure food health were reported.
Keywords: heavy metals; cow milk; sources of contamination; risk; health.
Art�culo recibido:� 15 enero 2022
Aceptado para publicaci�n: 08 febrero 2022
Correspondencia: [email protected]
Conflictos de Inter�s: Ninguna que declarar
1. INTRODUCCI�N
La toxicidad, duraci�n y capacidad de bioacumulaci�n hacen de los metales pesados elementos peligrosos, su distribuci�n en los diversos componentes ambientales como agua, suelo, aire y su introducci�n en la cadena alimenticia representan un riesgo para la salud p�blica mundial (Mitra et al., 2022). Las fuentes de contaminaci�n por metales pesados pueden ser naturales debido a la composici�n geol�gica y materiales parentales o antr�picas como miner�a, fundici�n, combustibles f�siles, descarga industrial, descargas agr�colas (Gu et al., 2014). El desarrollo acelerado de las industrias e incremento de la agricultura ha permitido el ingreso de metales pesados a trav�s de diversas v�as como la atmosfera, el agua, el suelo, los desechos s�lidos y efluentes (Ye et al., 2019), sin embargo, la contaminaci�n de origen natural tambi�n genera impactos, lo que provoca que la exposici�n del ganado a las fuentes de contaminaci�n sea directa y en muchos casos inevitable (Salman et al., 2019). Una de las fuentes de trasferencia de estos elementos al ganado se da por el agua de riego que traslada los metales hasta los suelos agr�colas y la translocaci�n de estos elementos en lo forrajes lo que provoca la contaminaci�n de los productos de origen animal (Karimi et al., 2020).
A lo largo de la historia los productos l�cteos, principalmente la leche han sido considerados alimentos altamente nutritivos, por la presencia de sus macro y micronutrientes, vitaminas y �cidos grasos (Leksir et al., 2019), sin embargo todos los beneficios pueden verse amilanados por la presencia de contaminantes (Năstăsescu et al., 2020); est� demostrado que la fuente directa de contaminaci�n de la leche por estos elementos se da a trav�s del agua y forrajes que han sido alterados con desechos industriales, residuos de plaguicidas, efluentes urbanos y procesos naturales como actividad volc�nica(Castro-Gonz�lez et al., 2017). La presencia de estos elementos en el agua y forraje al ingresar al organismo, trae afecciones a la salud animal debido a que se acumulan en los �rganos internos, ocasionando alteraciones patolog�as y hematobioquimicas (Kar & Patra, 2021), los procesos de bioacumulaci�n finalmente sugieren un riesgo para los humanos y la seguridad alimentaria (Castro et al., 2013).
Dentro de la leche se pueden identificar diferentes elementos tales como cobre (Cu), zin (Zn) y hierro (Fe), que en concentraciones adecuadas son necesarios para la ejecuci�n de actividades metab�licas, por otro lado, la presencia de elementos como cadmio (Cd), plomo (Pb) y mercurio (Hg) son elementos que pueden traer efectos t�xicos aun en niveles bajos de concentraci�n (Gall et al., 2015), la toxicidad de estos elementos est�n reportados, siendo considerados potencialmente cancer�genos, con efectos severos sobre los ri�ones, pulmones, est�mago, sistema nervioso, cardiovascular y reproductivo (Akinyemi et al., 2019).
Considerando el riesgo que representan los metales pesados en la producci�n ganadera, se busc� desarrollar una revisi�n bibliogr�fica que nos permitiera discernir temas como fuentes de contaminaci�n, procesos de trasferencia de los contaminantes desde el medio ambiente hasta los animales, discriminar los principales metales pesados, el riesgo que representa su presencia en la leche para la salud p�blica y una revisi�n sobre los valores l�mites establecidos por est�ndares internacionales para el control de estos contaminantes.
2. M�TODOS
Se desarroll� una investigaci�n documental basada en revisi�n bibliogr�fica del estado actual del tema en las bases de datos ScienceDirect, PubMed, Google acad�mico, SciELO, Dialnet; utilizando palabras claves como metales pesados, leche de vaca, fuentes de contaminaci�n, riesgo, salud.� La revisi�n se realiz� en los idiomas ingl�s y espa�ol. Se prioriz� el uso de bibliograf�a de los �ltimos 5 a�os, no obstante, tambi�n se tuvo en cuenta bibliograf�a anterior que permitiera definir algunos t�rminos y que pudieran explicar el objetivo propuesto. Se encontraron 70 art�culos con tem�ticas relacionadas, de los cuales 60 art�culos fueron utilizados para abordar el tema.
3. RESULTADOS Y DISCUSI�N
Fuentes de contaminaci�n de metales pesados en la ganader�a lechera
Estudios sugieren que las actividades industriales son una de las principales fuentes de contaminaci�n por plomo (Pb) y cadmio (Cd) en la leche, tambi�n se considera que la principal fuente de ars�nico (As) se encuentra en el agua (Chowdhury et al., 2016),� y el plomo (Pb) es trasferido al ensilaje que es suministrado al ganado (Zhou et al., 2019), encontr�ndose que la distribuci�n de los elementos est� relacionado con el suministro diet�tico a trav�s del forraje (Diyabalanage et al., 2021), tambi�n se encontraron correlaciones positivas significativas entre la concentraci�n de cobre (Cu) y cadmio (Cd) en muestras de leche y forraje (Yasotha et al., 2021), concentraciones elevadas de aluminio (Al) fueron encontradas en ganado lechero cerca de plantas productoras de alimentos (Boudebbouz et al., 2021). Estudios de contaminaci�n in situ en granjas reportan contaminaci�n extrema por concentraciones elevadas de ars�nico (As) en el suelo, mientras que n�quel (Ni) y antimonio (Sb) presenta un nivel de contaminaci�n moderada en las aguas superficiales que abastecen al ganado (Qi et al., 2020). Los complejos minero-metal�rgicos se consideran fuentes de plomo (Pb) esto debido a que afectan el suelo y los pastos de las zonas destinadas a la crianza de ganado vacuno, estudios desarrollados en Per� demostraron la presencia de concentraciones elevadas de plomo (Pb) en suelo, pasto y leche, esta �ltima presentaba 29 veces m�s plomo (Pb) que el l�mite de seguridad establecido por la normativa europea (Chirinos et al., 2021), la concentraciones de plomo (Pb) resultaron significativamente altas en animales criados alrededor de f�bricas de fundici�n de plomo-zinc, fundici�n de plomo, unidad de procesamiento de aluminio y planta de fabricaci�n de acero (Swarup et al., 2005).Otro de los factores que influyen en el grado de contaminaci�n est� dado por el tipo sistema de producci�n, se reporta un mayor grado de contaminaci�n por ars�nico (As), niquel (Ni),cadmio (Cd), plomo (Pb) y aluminio (Al) en los sistemas de producci�n convencional en relaci�n con el sistema de producci�n org�nico (Zwierzchowski & Ametaj, 2018), otro de los factores que influyen es la composici�n de la dieta, se reportan concentraciones elevadas de calcio (Ca), zin (Zn), hierro (Fe), magensio (Mg) y cobre (Cu) en el alimento suministrado a vacas lecheras (P�enkov� et al., 2020), tambi�n se reporta que el uso de agua contaminada para producir forraje introduce elementos como cadmio (Cd), cromo (Cr), cobre (Cu), manganeso (Mn), niquel (Ni) y plomo (Pb) que son trasferidos a� la leche cruda (Iqbal et al., 2020). Otra de las fuentes de contaminaci�n, son aquellas de origen natural, se reportan estudios desarrollados en �rea dedicadas a la producci�n ganadera cerca de volcanes, donde se encontr� que la v�a de contaminaci�n de estroncio (Sr) y talio (Tl) est� dada por el forraje que ingiere el ganado (Numa Pompilio et al., 2021). En relaci�n con el estudio de grandes �reas dedicadas a la producci�n ganadera, se encontr� que la contaminaci�n por metales pesados en la leche present� mayor heterogeneidad dentro de las �reas que entre las �reas (Zhou et al., 2019).
Transferencia de contaminantes y su relaci�n con la productividad ganadera
Se considera que una �ptima ejecuci�n de los procesos metab�licos en el organismo del animal, seguido de una alta productividad es posible cuando en el interior del cuerpo existe cierta cantidad de elementos qu�micos, lo que sugiere que una falta o exceso de estas sustancias genera una disminuci�n en la productividad y eficiencia metab�lica, considerando esta premisa, se llega a distinguir que una saturaci�n de elementos y un estado de sobrecarga metab�lica influye en el rendimiento de los sitemas de asimilaci�n, excreci�n, absorci�n y trasporte (Miroshnikov et al., 2021), se ha identificado que la ingesta de forraje elementos con estroncio (Sr) y talio (Tl) facilitan la trasferencia de estos elementos a la leche y la orina a trav�s de la sangre (Numa Pompilio et al., 2021), tambi�n se ha determinado una correlaci�n positiva de elementos como el� plomo (Pb)� presentes en el cabello de los animales relacionados con la productividad de vacas lecheras, el an�lisis de la concentraci�n de m�ltiples elementos en el cabello se ha relacionado con la edad de los animales demostr�ndose que las vaquillas presentan mayores concentraciones de selenio (Se), mercurio (Hg) y esta�o (Sn), mientras que las vacas presentaron mayores concentraciones de cobalto (Co),iodo (I), silicio (Si),vanadio (V),boro (B),cadmio (Cd), plomo (Pb) y estroncio (Sr);� el estadio de las vacas tambi�n influyen en el grado de concentraci�n de estos elementos, se encontraron concentraciones bajas de plomo (Pb) en vacas de primera lactancia en comparaci�n con vacas de tercera lactancia, mientras que mercurio (Hg) se encontraba en concentraciones elevadas en vacas de primera lactancia en comparaci�n con� vacas de segunda lactancia (Miroshnikov et al., 2020, 2021), la relaci�n de la producci�n de las vacas lecheras con la presencia de elementos en el suero mostr� que animales con una tasa elevada de producci�n presentaron concentraciones altas de selenio (Se), zin (Zn) y cobalto (Co), en general se consider� que le suministro de oligoelementos y minerales esenciales evitando la sobrecarga en vacas lecheras se considera una herramienta que permite modular la productividad de leche (Sizova et al., 2021). En relaci�n al m�rito gen�tico se mostr� que est� relacionado con concentraciones de mercurio (Hg) y lo sistemas de alimentaci�n con dieta cultivada influyen en concentraciones de cadmio (Cd), cobre (Cu), hierro (Fe), molibdeno (Mo) y vanadio (V) (Denholm et al., 2019).
Riesgo para la salud humana por presencia de metales pesados en leche de vaca
El estudio de micronutrientes y elementos t�xicos en la leche de vaca se hacen necesarios considerando el incremento de la contaminaci�n de las zonas de producci�n a nivel mundial con el objetivo de evaluar el riesgo para la salud de los consumidores (Jolly et al., 2017),en los �ltimos a�os, muchos informes han indicado la presencia de metales pesados en la leche y otros productos l�cteos (Maas et al., 2011), la determinaci�n de las concentraciones de metales en la leche� reflejan el estado higi�nico de la leche, as� como la contaminaci�n del entorno en el que se produce (Licata et al., 2004) a continuaci�n se mencionan los principales elementos encontrados en leche que representan un riesgo para la salud de los consumidores.
El Plomo (Pb) es uno de los elementos m�s ubicuos y el metal industrial m�s distribuido a nivel mundial, las fuentes naturales de plomo incluyen actividad volc�nica, meteorizaci�n, remoci�n natural de fuentes de plomo en el suelo y sedimentos (Raikwar et al., 2008). El da�o que ocasiona la exposici�n al plomo en humanos es preocupante, el principal �rgano que afecta es el sistema nervioso central, siendo el cerebro el �rgano m�s vulnerable principalmente de individuos en desarrollo (European Food Safety Authority [EFSA], 2014), el Pb es un elemento altamente cancer�geno para los humanos (Grupo 2A) (International Agency for Research on Cancer [IARC],1990) y con afecciones severas al pulm�n, est�mago y dem�s �rganos del cuerpo (Eid & Zawia, 2016), su exposici�n en la dieta tambi�n puede ocasionar disfunci�n renal, incremento de la presi�n arterial, anemia, reducci�n de coeficiente intelectual, trastornos de comportamiento y enfermedades degenerativas articulares (Vasconcelos Neto et al., 2019). Su presencia y concentraciones est� regulado por normas internacionales como los establecidos por la Comisi�n Europea (Commission Regulation [EC], 2006) y Codex Alimentarias (Alimentarius, 1995) quienes establecen como valor de referencia para Pb 0,020 mg kg-1.
El Cadmio (Cd) es uno de los metales pesados que generan m�s preocupaci�n por los da�os severos que ocasiona a los humanos, por su facilidad para transferirse a trav�s de la cadena alimenticia (Liu, 2003) esto debido a la larga vida media que presenta entre 15- 30 a�os aproximadamente y sus efectos teratog�nicos, cancer�genos, nefrot�xicos, hepatot�xicos, esquel�ticos y reproductivos, su capacidad de bioacumulaci�n en tejidos, ri�ones, h�gado lo convierte en un elemento sumamente peligroso para la salud humana (Zhou et al., 2017). A pesar de la importancia del control de este contaminante en la leche no existe normas actualizadas que establezcan un l�mite de referencia prioritario (Islam et al., 2015), solo se cuenta con el valor de referencia establecido por Federaci�n Internacional de Lecher�a cuyo valor establece 0.0026 ug g -1 (Federation Internacional de Laiterie [IDF], 1978).
El N�quel (Ni) es uno de los elementos ampliamente distribuido en la corteza terrestre y por sus propiedades, utilizado en los procesos industriales, se considera un elemento esencial para el ser humano, sin embargo, niveles elevados puede provocar da�o celular, estr�s oxidativo y neurotoxicidad (Ismail et al., 2017), la Agencia Internacional para la Investigaci�n del C�ncer, report� que la exposici�n severa a Ni y sus compuestos son cancer�genos (Chromium, Nickel and Welding., 1990). Las concentraciones de Ni en la leche de vacas recomendado por el Instituto Nacional de Salud es de 0.3 a 1 Mg L-1 (Food and Nutrition Board [FNB] , 2001).
El mercurio (Hg) es un metal pesados ampliamente distribuido en el suelo, el agua y el aire de origen natural y antr�pico (Sundseth et al., 2017), las principales fuentes antropog�nicas son la miner�a, fundici�n, producci�n de cemento, refinaci�n de petr�leo, industrias de cremaci�n, materiales agr�colas y vertidos industriales y urbanos (Biland�ić et al., 2011). La creciente preocupaci�n por los peligros a la salud que ocasiona el mercurio a nivel mundial ha llevado a la generaci�n de alianzas tal es el caso del convenio de minamata para� proteger el medio ambiente y la salud humana de este elementos contaminante (Coulter, 2016), el Hg ingresa f�cilmente al torrente sangu�neo esto debido a su f�cil solubilidad en los l�pidos y su bioacumulaci�n se establece en la corteza renal, el h�gado y el cerebro (Rice et al., 2014) y ocasiona da�os irreversibles neurol�gicos (alzh�imer, eretismo, demencia, parkinson, esquizofrenia), da�o renal, respiratorio, inmunol�gico, gen�ticos, epigen�ticos, cardiovasculares y da�os reproductivos (Henriques et al., 2019). No existen demasiados reportes de la presencia de Hg en la leche sin embargo por el riesgo inminente que representa su presencia el Reglamento de la Uni�n Europea indica que el valor m�nimo es de 0.01 mg Kg-1 (Reglamento (UE) 2015/1006 de la Comisi�n Europea [CE], 2015).
El hierro (Fe) al ser un oligoelemento importante en el organismo, se podr�a considerar que su presencia en los alimentos es poco alarmante, sin embargo, el exceso de hierro se deposita intracelularmente como ferritina y hemosiderina principalmente en el bazo, el h�gado y la medula �sea (Forrellat Barrios et al., 2000), a su vez la capacidad que tiene para generar reacciones con el ox�geno, puede generar da�o tisular, insuficiencia org�nica e incrementa el riesgo de generaci�n de c�ncer (Eid et al., 2017), es por ello que existen regulaciones de su presencia en alimentos como la leche consider�ndose como valor de referencia m�xima de 0.37 Mg L-1 (Federation Internacional de Laiterie [IDF], 1978).
El cobre (Cu)es un elemento ubicuo y esencial en los procesos biol�gicos se considera que 1 por cada 30 000 personas transporta Cu desde el citosol hasta el aparato de Golgi, donde se excretan hepatocitos como Cu unido a la ceruloplasmina (Ballard & Morrow, 2013), un exceso en los niveles de concentraci�n genera la enfermedad de Wilson (Lawal et al., 2006). La leche en diferentes pa�ses del mundo presenta concentraciones levadas de Cu, por eso su regulaci�n se hace importante, considerando como l�mite m�ximo 0.01 Mg L-1 (Federation Internacional de Laiterie [IDF], 1978).
El aluminio (Al) es un elemento cuya distribuci�n en la tierra es alta, lo que en actualidad ha provocado que la exposici�n a este elemento parta desde nuestro hogares y actividades cotidianas, se encuentra Al desde productos diet�ticos y de cuidado personal (Krewski et al., 2007). La exposici�n prolongada al Al est� relacionada con la incidencia de c�ncer, problemas en los tejidos neuronales (Taravati et al., 2018), tambi�n se reportan afecciones patol�gicas en el sistema nervioso central, esquel�tico y hematopoy�tico (Ayar et al., 2009). A pesar de las implicancias del aluminio no se reportan normas internacionales que regulen la concentraci�n en leche, lo que revela un problema de salud p�blica (Boudebbouz et al., 2021), sin embargo Puls (1994) considera como un l�mite de referencia para concentraciones de Al de 0,08 - 0,50 Mg L-1.
El ars�nico es el elemento disperso en el planeta, debido a su constante presencia en el agua y los alimentos, sin en embargo esta caracter�stica hace que concentraciones elevadas de este elemento produzca carcinogenicidad, afecciones a sistema endocrino, y m�ltiples afecciones a la salud (Mandal, 2002). La concentraci�n de ars�nico en leche cruda de vaca depende principalmente de las condiciones de nutrici�n y contaminaci�n ambiental, con frecuencia el medio la fuente de As se encuentra en el agua, de acuerdo a las normas internacional el l�mite para ars�nico en leche es de 10 ug Kg-1 (Federaci�n Internacional de Lecher�a, 1978)
4. CONCLUSIONES
De acuerdo a la revisi�n desarrollada se encontr� que las fuentes de contaminaci�n que m�s influyen en las concentraciones de metales pesados en los sistemas de producci�n ganadera son las actividades de origen antr�pico como las minero-metal�rgicas, industrias y efluentes contaminados, seguido de procesos naturales y factores como el tipo de producci�n desarrollada. En relaci�n a las fuentes de trasferencias de estos elementos se indica que son el agua y forraje, principales elementos consumidos por los animales, permitiendo el ingreso de los elementos directamente hasta la sangre para luego trasladarse a la orina y leche; la concentraci�n de estos elementos esta relacionados tambi�n con la edad, estadio, producci�n y gen�tica del ganado. En relaci�n al riesgo a la salud por la presencia de metales pesados en la leche se describi� las fuentes de contaminaci�n, los efectos en la salud y las concentraciones de referecni establecidas por las normas internacionales de ars�nico (As), aluminio (Al), cobre (Cu), hierro (Fe), mercurio (Hg), niquel (Ni), cadmio (Cd) y plomo (Pb), elementos cuyas concentraciones deben ser monitoreados frecuentemente con el objetivo de asegurar la calidad de la leche y proteger la salud p�blica.
5. REFERENCIAS BIBLIOGR�FICAS
Alimentarius, C. (1995). Norma general para los aditivos alimentarios. Codex Stan, Codex Internacional Food Standards (Vol. 8, Issue 5), 192.
https://www.fao.org/fao-who-codexalimentarius/codex-texts/dbs/gsfa/es/
Akinyemi, A. J., Miah, M. R., Ijomone, O. M., Tsatsakis, A., Soares, F. A. A., Tinkov, A. A., Skalny, A. V., Venkataramani, V., & Aschner, M. (2019). Lead (Pb) exposure induces dopaminergic neurotoxicity in Caenorhabditis elegans: Involvement of the dopamine transporter. Toxicology Reports, 6, 833�840. https://doi.org/10.1016/j.toxrep.2019.08.001
Ayar, A., Sert, D., & Akin, N. (2009). The trace metal levels in milk and dairy products consumed in middle Anatolia - Turkey. Environmental Monitoring and Assessment, 152(1�4), 1�12.
https://doi.org/10.1007/s10661-008-0291-9
Mandal, K. S. (2002). Chemical monitoring of soils for environmental quality and animal and human health. Talanta, 58, 201�234.
https://doi.org/10.1016/S0065-2113(08)70013-0
Ballard, O., & Morrow, A. L. (2013). Human Milk Composition. Nutrients and Bioactive Factors. Pediatric Clinics of North America, 60(1), 49�74. https://doi.org/10.1016/j.pcl.2012.10.002
Biland�ić, N., Okić, M., Sedak, M., Solomun, B., Varenina, I., Kne�ević, Z., & Benić, M. (2011). Trace element levels in raw milk from northern and southern regions of Croatia. Food Chemistry, 127(1), 63�66.
https://doi.org/10.1016/j.foodchem.2010.12.084
Boudebbouz, A., Boudalia, S., Bousbia, A., Habila, S., Boussadia, M. I., & Gueroui, Y. (2021). Heavy metals levels in raw cow milk and health risk assessment across the globe: A systematic review. Science of the Total Environment, 751. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2020.141830
Chowdhury, S., Mazumder, M. A. J., Al-Attas, O., & Husain, T. (2016). Heavy metals in drinking water: Occurrences, implications, and future needs in developing countries. Science of the Total Environment, 569�570, 476�488.
https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2016.06.166
Castro-Gonz�lez, N. P., Calder�n-S�nchez, F., Moreno-Rojas, R., Moreno-Ortega, A., & Tamariz-Flores, J. V. (2017). Health risks in rural populations due to heavy metals found in agricultural soils irrigated with wastewater in the Alto Balsas sub-basin in Tlaxcala and Puebla, Mexico. International Journal of Environmental Health Research, 27(6), 476�486.
https://doi.org/10.1080/09603123.2017.1386767
Castro J.; L�pez de Roma�a D.; Bedregal P.; L�pez de Roma�a G. y Chirinos D. (2013). Lead and cadmium in maternal blood and placenta in pregnant women from a mining-smelting zone of Peru and transfer of these metals to their newborns. Journal of Toxicology and Environmental Health Sciences, 5(8), 156�165. https://doi.org/10.5897/jtehs2013.0276
Commission Regulation (EC) No 1881/2006 ofCE. (2006). Selecting Secondary Dust-Handling Systems. Official Journal of the European Union, 5(1), 5�364.
http://data.europa.eu/eli/reg/2006/1881/oj
Chirinos Peinado, D., Castro Bedri�ana, J., Garc�a Olarte, E., Quispe Ramos, R., & Gordillo Espinal,S.(2021).Transfer of lead from soil to pasture grass and milk near a metallurgical complex in the Peruvian Andes. Translational Animal Science,5(1),1-9.
https://doi.org/10.1093/tas/txab003
Coulter, B. Y. M. A. (2016). Minamata Convention on Mercury International Legal Materials. American Society of International Law. Vol. 55, No. 3 (2016), 582-616.
https://doi.org/10.5305/intelegamate.55.3.0582
Denholm, S. J., Sneddon, A. A., McNeilly, T. N., Bashir, S., Mitchell, M. C., & Wall, E. (2019). Phenotypic and genetic analysis of milk and serum element concentrations in dairy cows. Journal of Dairy Science, 102(12), 11180�11192. https://doi.org/10.3168/jds.2019-16960
Diyabalanage, S., Kalpage, M. D., Mohotti, D. G., Dissanayake, C. K. K., Fernando, R., Frew, R. D., & Chandrajith, R. (2021). Comprehensive Assessment of Essential and Potentially Toxic Trace Elements in Bovine Milk and Their Feeds in Different Agro-climatic Zones of Sri Lanka. Biological Trace Element Research, 199(4), 1377�1388. https://doi.org/10.1007/s12011-020-02242-4
European Food Safety Authority (EFSA). (2014). Dietary exposure to inorganic arsenic in the European population. EFSA Journal, 12(3). https://doi.org/10.2903/j.efsa.2021.6380
Eid, A., & Zawia, N. (2016). Consequences of lead exposure, and it�s emerging role as an epigenetic modifier in the aging brain. NeuroToxicology, 56, 254�261. https://doi.org/10.1016/j.neuro.2016.04.006
Eid, R., Arab, N. T. T., & Greenwood, M. T. (2017). Iron mediated toxicity and programmed cell death: A review and a re-examination of existing paradigms. Biochimica et Biophysica Acta - Molecular Cell Research, 1864(2), 399�430. https://doi.org/10.1016/j.bbamcr.2016.12.002
Federation Internacional de Laiterie (IDF). (1978). Contaminaci�n por metales en leche y productos l�cteos. Int Dairy Fed Bull Documento N� 105 (1979).
https://www.zuivelnl.org/en/international-dairy-federation-idf
Forrellat Barrios, M., Gautier Du D�faix G�mez, H., & Fern�ndez Delgado, N. (2000). Metabolismo del hierro. Revista Cubana de Hematologia, Inmunologia y Hemoterapia, 16(3), 149�160.
Food and Nutrition Board (FNB) (2001). Dietary Reference Intakes (DRIs) Recommended Intakes for Individual Elements. Bulletin Food and Nutrition Board, Institute of Medicine, National Academies. (2001), 1-9.
https://www.nal.usda.gov/sites/default/files/fnic_uploads/recommended_intakes_individuals.pdf
Gall, J. E., Boyd, R. S., & Rajakaruna, N. (2015). Transfer of heavy metals through terrestrial food webs: a review. Environmental Monitoring and Assessment, 187(4). https://doi.org/10.1007/s10661-015-4436-3
Gu, Y. G., Li, Q. S., Fang, J. H., He, B. Y., Fu, H. B., & Tong, Z. J. (2014). Identification of heavy metal sources in the reclaimed farmland soils of the pearl river estuary in China using a multivariate geostatistical approach. Ecotoxicology and Environmental Safety, 105(1), 7�12.
https://doi.org/10.1016/j.ecoenv.2014.04.003
Henriques, M. C., Loureiro, S., Fardilha, M., & Herdeiro, M. T. (2019). Exposure to mercury and human reproductive health: A systematic review. Reproductive Toxicology, 85, 93�103.
https://doi.org/10.1016/j.reprotox.2019.02.012
International Agency for Research on Cancer (IARC). (1990). Chromium, Nickel and Welding IARC Monographs on the Evaluation of Carcinogenic Risks to Humans. World Health Organization, International Agency for Research on Cancer, Vol 49 (1), 687.
http://scielo.sld.cu/scielo.php?script=sci_arttext&pid=s0864-02892000000300001
Iqbal, Z., Abbas, F., Ibrahim, M., Qureshi, T. I., Gul, M., & Mahmood, A. (2020). Human health risk assessment of heavy metals in raw milk of buffalo feeding at wastewater-irrigated agricultural farms in Pakistan. Environmental Science and Pollution Research, 27(23), 29567�29579.
https://doi.org/10.1007/s11356-020-09256-4
Islam, M. S., Ahmed, M. K., Habibullah-Al-Mamun, M., & Raknuzzaman, M. (2015). The concentration, source and potential human health risk of heavy metals in the commonly consumed foods in Bangladesh. Ecotoxicology and Environmental Safety, 122, 462�469.
https://doi.org/10.1016/j.ecoenv.2015.09.022
Ismail, A., Riaz, M., Akhtar, S., Farooq, A., Shahzad, M. A., & Mujtaba, A. (2017). Intake of heavy metals through milk and toxicity assessment. Pakistan Journal of Zoology, 49(4), 1413�1419.
https://doi.org/10.17582/journal.pjz/2017.49.4.1413.1419
Jolly, Y. N., Iqbal, S., Rahman, M. S., Kabir, J., Akter, S., & Ahmad, I. (2017). Energy dispersive X-ray fluorescence detection of heavy metals in Bangladesh cows� milk. Heliyon, 3(9), e00403.
https://doi.org/10.1016/j.heliyon.2017.e00403
Kar, I., & Patra, A. K. (2021). Tissue Bioaccumulation and Toxicopathological Effects of Cadmium and Its Dietary Amelioration in Poultry�a Review. Biological Trace Element Research, 199(10), 3846�3868.
https://doi.org/10.1007/s12011-020-02503-2
Karimi, A., Naghizadeh, A., Biglari, H., Peirovi, R., Ghasemi, A., & Zarei, A. (2020). Assessment of human health risks and pollution index for heavy metals in farmlands irrigated by effluents of stabilization ponds. Environmental Science and Pollution Research, 27(10), 10317�10327.
https://doi.org/10.1007/s11356-020-07642-6
Krewski, D., Yokel, R. A., Nieboer, E., Borchelt, D., Cohen, J., Harry, J., Kacew, S., Lindsay, J., Mahfouz, A. M., & Rondeau, V. (2007). Human health risk assessment for aluminium, aluminium oxide, and aluminium hydroxide. In Journal of Toxicology and Environmental Health - Part B: Critical Reviews (Vol. 10, Issue SUPPL. 1). https://doi.org/10.1080/10937400701597766
Lawal A.O.; Mohammed S.S. & Damisa D. (2006). Assessment of Levels of Copper, Cadmium and Lead in Secretion of Mammary Gland of Cows Grazed on Open Fields. Science World Journal, 1(1), 21�26. https://www.ajol.info//index.php/swj/article/view/51689
Leksir, C., Boudalia, S., Moujahed, N., & Chemmam, M. (2019). Traditional dairy products in Algeria: Case of Klila cheese. Journal of Ethnic Foods, 6(1). https://doi.org/10.1186/s42779-019-0008-4
Licata, P., Trombetta, D., Cristani, M., Giofr�, F., Martino, D., Cal�, M., & Naccari, F. (2004). Levels of �toxic� and �essential� metals in samples of bovine milk from various dairy farms in Calabria, Italy. Environment International, 30(1), 1�6. https://doi.org/10.1016/S0160-4120(03)00139-9
Liu, Z. P. (2003). Lead poisoning combined with cadmium in sheep and horses in the vicinity of non-ferrous metal smelters. Science of the Total Environment, 309(1�3), 117�126. https://doi.org/10.1016/S0048-9697(03)00011-1
Maas, S., Lucot, E., Gimbert, F., Crini, N., & Badot, P. M. (2011). Trace metals in raw cows� milk and assessment of transfer to Comt� cheese. Food Chemistry, 129(1), 7�12. https://doi.org/10.1016/j.foodchem.2010.09.034
Miroshnikov, S. A., Skalny, A. V., Zavyalov, O. A., Frolov, A. N., & Grabeklis, A. R. (2020). The Reference Values of Hair Content of Trace Elements in Dairy Cows of Holstein Breed. Biological Trace Element Research, 194(1), 145�151. https://doi.org/10.1007/s12011-019-01768-6
Miroshnikov, S., Notova, S., Kazakova, T., & Marshinskaia, O. (2021). The total accumulation of heavy metals in body in connection with the dairy productivity of cows. Environmental Science and Pollution Research, 28(36), 49852�49863. https://doi.org/10.1007/s11356-021-14198-6
Mitra, S., Chakraborty, A. J., Tareq, A. M., Emran, T. Bin, Nainu, F., Khusro, A., Idris, A. M., Khandaker, M. U., Osman, H., Alhumaydhi, F. A., & Simal-Gandara, J. (2022). Impact of heavy metals on the environment and human health: Novel therapeutic insights to counter the toxicity. Journal of King Saud University - Science, 34(3), 101865.
https://doi.org/10.1016/j.jksus.2022.101865
Năstăsescu, V., Mititelu, M., Goumenou, M., Docea, A. O., Renieri, E., Udeanu, D. I., Oprea, E., Arsene, A. L., Dinu-P�rvu, C. E., & Ghica, M. (2020). Heavy metal and pesticide levels in dairy products: Evaluation of human health risk. Food and Chemical Toxicology, 146, 111844.
https://doi.org/10.1016/j.fct.2020.111844
Numa Pompilio, C. G., Francisco, C. S., Marco Tulio, F. de M. T., Sergio Samuel, S. M., & Fernanda Eliza, G. J. (2021). Heavy metals in blood, milk and cow�s urine reared in irrigated areas with wastewater. Heliyon, 7(4). https://doi.org/10.1016/j.heliyon.2021.e06693
P�enkov�, M., Toman, R., & Tančin, V. (2020). Concentrations of toxic metals and essential elements in raw cow milk from areas with potentially undisturbed and highly disturbed environment in Slovakia. Environmental Science and Pollution Research, 27(21), 26763�26772.
https://doi.org/10.1007/s11356-020-09093-5
Puls, R. (1994). Selenium. En: Mineral levels in animal health. Clearbook: Sherpa International, 2� ed., 230-234.
Qi, Z., Gao, X., Qi, Y., & Li, J. (2020). Spatial distribution of heavy metal contamination in mollisol dairy farm. Environmental Pollution, 263, 114621.
https://doi.org/10.1016/j.envpol.2020.114621
Raikwar, M. K., Kumar, P., Singh, M., & Singh, A. (2008). Toxic effect of heavy metals in livestock health. Veterinary World, 1(1), 28�30. https://doi.org/10.5455/vetworld.2008.28-30
Reglamento (UE) 2015/1006 de la Comisi�n Europea (CE) (2015). Official Journal of the European Union, 161/14(June), 14�16.
http://data.europa.eu/eli/reg/2015/1006/oj
Rice, K. M., Walker, E. M., Wu, M., Gillette, C., & Blough, E. R. (2014). Environmental mercury and its toxic effects. Journal of Preventive Medicine and Public Health, 47(2), 74�83.
https://doi.org/10.3961/jpmph.2014.47.2.74
Salman A. Salman, Zeid, S. A. M., & Abdel-Hafiz, E.-M. M. S. and M. A. (2019). Soil characterization and heavy metal pollution assessment in Orabi farms. Bulletin of the National Research, 43(1), 1�13.
https://doi.org/10.1186/s42269-019-0082-1
Sizova E.A., Miroshnikov S.A., Notova S.V., Marshinskaya O. V., Kazakova T. V., A. Tinkov A. & Skalny A. V. Niveles de oligoelementos y minerales en suero y cabello en vacas lecheras en relaci�n con la producci�n diaria de leche. Biological Trace Element Research 200 (1), 1.37.
https://doi.org/10.1007/s12011-021-02878-w
Sundseth, K., Pacyna, J. M., Pacyna, E. G., Pirrone, N., & Thorne, R. J. (2017). Global sources and pathways of mercury in the context of human health. International Journal of Environmental Research and Public Health, 14(1). https://doi.org/10.3390/ijerph14010105
Swarup, D., Patra, R. C., Naresh, R., Kumar, P., & Shekhar, P. (2005). Blood lead levels in lactating cows reared around polluted localities; Transfer of lead into milk. Science of the Total Environment, 349(1�3), 67�71. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2004.12.079
Taravati Javad, M., Vahidinia, A., Samiee, F., Elaridi, J., Leili, M., Faradmal, J., & Rahmani, A. (2018). Analysis of aluminum, minerals and trace elements in the milk samples from lactating mothers in Hamadan, Iran. Journal of Trace Elements in Medicine and Biology, 50(March), 8�15.
https://doi.org/10.1016/j.jtemb.2018.05.016
Vasconcelos Neto, M. C. de, Silva, T. B. C., Ara�jo, V. E. de, & Souza, S. V. C. de. (2019). Lead contamination in food consumed and produced in Brazil: Systematic review and meta-analysis. Food Research International, 126(September), 108671. https://doi.org/10.1016/j.foodres.2019.108671
Yasotha, A., Dabad�, D. S., Singh, V. P., & Sivakumar, T. (2021). Risk assessment of heavy metals in milk from cows reared around industrial areas in India. Environmental Geochemistry and Health, 43(5), 1799�1815.
https://doi.org/10.1007/s10653-020-00758-1
Ye, C., Butler, O. M., Du, M., Liu, W., & Zhang, Q. (2019). Spatio-temporal dynamics, drivers and potential sources of heavy metal pollution in riparian soils along a 600 kilometre stream gradient in Central China. Science of the Total Environment, 651, 1935�1945.
https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2018.10.107
Zhou, X., Qu, X., Zhao, S., Wang, J., Li, S., & Zheng, N. (2017). Analysis of 22 Elements in Milk, Feed, and Water of Dairy Cow, Goat, and Buffalo from Different Regions of China. Biological Trace Element Research, 176(1), 120�129. https://doi.org/10.1007/s12011-016-0819-8
Zhou, X., Qu, X., Zheng, N., Su, C., Wang, J., & Soyeurt, H. (2019). Large scale study of the within and between spatial variability of lead, arsenic, and cadmium contamination of cow milk in China. Science of the Total Environment, 650(2), 3054�3061.
https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2018.09.094
Zhou, X., Zheng, N., Su, C., Wang, J., & Soyeurt, H. (2019). Relationships between Pb, As, Cr, and Cd in individual cows� milk and milk composition and heavy metal contents in water, silage, and soil. Environmental Pollution, 255. https://doi.org/10.1016/j.envpol.2019.113322
Zwierzchowski, G., & Ametaj, B. N. (2018). Minerals and Heavy Metals in the Whole Raw Milk of Dairy Cows from Different Management Systems and Countries of Origin: A Meta-Analytical Study. Journal of Agricultural and Food Chemistry, 66(26), 6877�6888.