El objetivo de la presente revisi�n es describir la situaci�n actual, impacto econ�mico y manejo del Huanglongbing (HLB) en Tamaulipas. A nivel nacional, el Estado ocupa el segundo lugar en producci�n de c�tricos con 719 mil t conformadas principalmente por naranja, lim�n y toronja, sin embargo, el primer reporte de la bacteria Candidatus Liberibacter asiaticus causante de la enfermedad del HLB o enverdecimiento de los c�tricos en muestras vegetales se report� en diciembre de 2015, en una huerta comercial de Padilla y en huertas de traspatio de los municipios de Bustamante, Madero, Jaumave, Palmillas, Tula, Victoria y Xicot�ncatl. Actualmente, el HLB est� presente en 9 municipios, de los cuales el que presenta mayor n�mero de �rboles positivos y poblaciones de psilidos es el municipio de Llera de Canales. Sin embargo, en el Estado no se cuenta con registros oficiales de �rboles infectados, p�rdidas en la producci�n y afectaci�n de las huertas. De igual manera, no se realiza un control directo de la bacteria en el �rbol, solamente en el vector a trav�s de la aplicaci�n de insecticidas y el monitoreo de las poblaciones. Por lo tanto, es necesario definir el estatus actual del pat�geno en la Entidad a trav�s de la cuantificaci�n de �rboles infectados y la cuantificaci�n de la producci�n.

Palabras clave: bacteria; c�tricos; p�rdidas; psilido; impacto

Current situation, economic impact and control of

Huanglongbing in Tamaulipas

ABSTRACT

The objective of this review is to describe the current situation, economic impact and management of Huanglongbing (HLB) in Tamaulipas. At the national level, the State ranks second in citrus production with 719 thousand tons made up mainly of orange, lemon and grapefruit, however, the first report of the Candidatus Liberibacter asiaticus bacteria that causes the HLB disease or citrus greening in plant samples it was reported in december 2015, in a commercial garden in Padilla and in backyard gardens in the municipalities of Bustamante, Madero, Jaumave, Palmillas, Tula, Victoria and Xicot�ncatl. Currently, the HLB is present in 9 municipalities, of which the one with the highest number of positive trees and populations of psilids is the municipality of Llera de Canales. However, the State does not have official records of infected trees, losses in production and damage to orchards. In the same way, there is no direct control of the bacteria in the tree, only in the vector through the application of insecticides and the monitoring of the populations. Therefore, it is necessary to define the current status of the pathogen in the Entity through the quantification of infected trees and the quantification of production.

Key words: citrus; control; bacterium; losses; impact

Art�culo recibido:� 15 enero 2022

Aceptado para publicaci�n: 08 febrero 2022

Correspondencia: �Jazminzapata28gmail.com

Conflictos de Inter�s: Ninguna que declarar

INTRODUCCI�N

La citricultura en M�xico se practica en 26 entidades federativas, en una superficie total de 570 mil ha, donde se obtiene una producci�n de 7.8 millones de t (SIAP, 2019). A nivel nacional, el estado de Tamaulipas ocupa el segundo lugar en producci�n de c�tricos con 719 mil t conformadas principalmente por naranja, lim�n italiano y toronja (SIAP, 2019). As� mismo, los c�tricos presentan una importante distribuci�n en forma fresca, destinada para mercado, adem�s, productos procesados como jugo, concentrados, pulpa y esencias adem�s la corteza de c�tricos sirve como ingrediente para la producci�n de alimentos para ganado (Spreen, 2020). Sin embargo, el sector citr�cola est� en riesgo por la presencia del huanglongbing (HLB) o drag�n amarillo, el cual fue detectado por primera vez en el Municipio de Tizim�n, Yucatan en julio de 2009, la enfermedad ha sido detectada en 14 de los 26 estados citr�colas del pa�s (Diaz-Padilla et al., 2014) incluyendo Tamaulipas (SENASICA, 2020). Las p�rdidas econ�micas por la bacteria pueden ascender hasta miles de millones de d�lares anualmente (Pang et al., 2020). El pat�geno causante del HLB es la bacteria Candidatus Liberibacter asiaticus, se aloja en el floema de la planta haciendo una sobreproducci�n de almid�n (Suh et al., 2018). Por otro lado, induce cambios en los metabolitos secundarios y reduce la absorci�n de nutrientes, principalmente manganeso, zinc, potasio y cobre (G�mez-Flores et al., 2019). Adem�s, reduce el crecimiento y desarrollo de la planta (Li et al., 2018) y se presentan s�ntomas como: moteado asim�trico en las hojas, menor tama�o de fruto, inversi�n de color de la maduraci�n, engrosamiento de c�scara, menor contenido de s�lidos solubles y aborto de semillas (Dala-Paula et al., 2019). La bacteria se disemina a trav�s del ps�lido Diaphorina citri (Ruiz-Galvan et al., 2015) se encuentra en las gl�ndulas salivales del psilido, llega al sistema radicular de la planta por medio de los tubos cribosos del floema (S�enz et al., 2019). Adem�s, la bacteria tiene la capacidad de tolerar temperaturas superiores a 30 �C (Ferrarezi et al., 2020). Por otro lado, la transmisi�n de Candidatus Liberibacter asiaticus puede ocurrir por inoculaci�n de injerto de yemas contaminadas y principalmente por el vector ps�lido asi�tico de los c�tricos (Nehela y Killiny, 2020).

Cabe mencionar que el primer registro del vector se present� en el a�o 2002, en el estado de Campeche (SINAVEF, 2010). Posteriormente, el Diario Oficial de la Federaci�n public� la norma NOM-EM-047-FITO; donde se establece prevenir el riesgo de introducci�n y dispersi�n del Huanglongbing (HLB) de los c�tricos (Candidatus Liberibacter spp.) dentro del territorio nacional as� mismo acciones fitosanitarias de an�lisis y certificaci�n en la importaci�n de material vegetal y frutos de c�tricos (DOF, 2009).

A principios de a�o las poblaciones de psilido asi�tico aumenta ya que las condiciones son favorables para su desarrollo y se deben aplicar insecticidad como imidacloprid, abamectina, dimetoato, clorpirifos, malation, cipermetrina, deltametrina, betaciflutrina, spinotetramat, spinetoram, oxamyl, �cidos tricarboxilos, ometoato, sulfoxaflor y aceites minerales para mantener las poblaciones en un porcentaje bajo (Ruiz-Galv�n et al., 2015).

Situaci�n actual del HLB en Tamaulipas

En Tamaulipas, Diaphorina citri se detect� por primera vez en julio del 2003, en plantas de lim�n mexicano en Cd. Victoria (Ru�z-Cancino et al., 2004). Posteriormente, Villegas-Mendoza et al. (2012) observaron la presencia del vector en el 65% de los municipios, pero el diagn�stico de los vectores result� negativo a la bacteria Candidatus Liberibacter asiaticus, no obstante, en junio de 2014 se detectaron ps�lidos positivos en los municipios de Jaumave, Madero, Reynosa y R�o Bravo (SIRVEF, 2018). La presencia del insecto vector es de suma importancia ya que si se disemina en material vegetal infectado se infectaran las especies de c�tricos con grandes consecuencias �(Balboa et al., 2012) En Tamaulipas, la primera detecci�n de material vegetal positivo de HLB se realiz� en el a�o 2015 en una huerta comercial del municipio de Padilla, posteriormente se encontr� en los municipios de (Figura 1): Bustamante, Jaumave, Madero, Palmillas, Tula, Victoria y Xicot�ncatl en huertos de traspatio en el a�o 2016 (SIRVEF, 2018). Para la detecci�n de HLB se utiliza la prueba de reacci�n en cadena de la polimerasa (q-PCR, por sus siglas en ingl�s: Polymerase Chain Reaction) y la inspecci�n de manera visual (Garza-Salda�a et al., 2017) Por otro lado, El Comit� Estatal de Sanidad Vegetal de Tamaulipas (CESAVETAM) menciona que hay un da�o estimado de 2500 ha donde los principales municipios productores como G��mez, Padilla, Victoria, Hidalgo y Llera cuentan con la detecci�n positiva de la bacteria Candidatus Liberibacter asiaticus. Cabe se�alar que, en enero del 2020 se detectaron dos casos positivos de HLB en huertas de traspatio de lim�n mexicano en el municipio de Aldama.

Figura 1. Distribuci�n del HLB en Tamaulipas. Fuente: (SIRVEF, 2018).

El Comit� Estatal de Sanidad Vegetal de Tamaulipas (CESAVETAM), afirma que en gran parte de la regi�n citr�cola se ha presentado la sintomatolog�a de la enfermedad (Figura 2 a,b,c,d) y se presenta con mayor frecuencia en huertas j�venes en comparaci�n con huertas mayores de 40 a�os. Se ha detectado que en el municipio de Llera de Canales y en la zona interejidal de Victoria se ha detectado mayor severidad en los s�ntomas donde se han cosechado frutos con inversi�n de color en la maduraci�n, presentando tonalidades verdes e inmaduros ocasionando la ca�da prematura del fruto (CNT, 2020), as� como un moteado asim�trico en las hojas, mal formaci�n de los frutos, poco crecimiento, lo que ocasiona que esa fruta sea desechada, deformaciones de frutos, sabor amargo en los frutos y se reporta que los �rboles infectados por la bacteria pueden vivir de 5 a 8 a�os (Villegas-Mendoza et al., 2012).

Es importante mencionar que en el municipio de Llera de canales se producen alrededor de 10000 a 15000 t de fruta y se estima que las p�rdidas causadas por la bacteria Candidatus Liberibacter asiaticus son superiores al 15%. �Es necesario contar con diferentes alternativas para el control de esta enfermedad, ya que existe escasa informaci�n en la zona citr�cola de Tamaulipas (Varela et al., 2013).

Figura 2. Sintomatolog�a de Huanglongbing.

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A: fruto enfermo de menor tama�o y maduraci�n irregular (izquierda); B: fruto enfermo malformado; C: hojas con manchas de distintas tonalidades verdes e irregulares defoliaci�n y menor producci�n de fruto; D: frutos enfermos con diferentes maduraciones en el �rbol.

Impacto econ�mico del HLB en Tamaulipas

El Estado de Tamaulipas destina m�s de 43 mil ha para la producci�n citr�cola donde se producen 718,856.6 t de c�tricos (Cuadro 1) con un valor de la producci�n superior a los $2.2 mil millones de pesos (SIACON, 2018). Los principales municipios productores de c�tricos son Hidalgo, Victoria, Llera (Vanoye-Eligio et al., 2015) G��mez y Padilla donde la fruta es seleccionada, almacenada y distribuida (Barr�n-Bravo et al., 2020). Sin embargo, la naranja que presenta el enverdecimiento caracter�stico de la enfermedad no cumple con los est�ndares de comercializaci�n a nivel nacional y finalmente se destina para la industria juguera. �

La Uni�n de Citricultores de Tamaulipas mencionan que no se han cuantificado las p�rdidas de producci�n pues los brotes de la enfermedad est�n presentes en zonas peque�as (CNT, 2020). De igual manera, no se han contabilizado los gastos para el control del vector Diaphorina citri y se desconoce el grado de afectaci�n en las huertas.

Tabla 1. Superficie sembrada de c�tricos y valor de la producci�n en el estado de Tamaulipas

Especie	Superficie Sembrada (ha)	Producci�n (t)	Valor de producci�n (miles de pesos)
Naranja	33273.36	570884.6	1289588.72
Lim�n italiano	6627.35	95505.9	756633.4
Toronja	2210.95	39911.7	144516.5
Mandarina	873.91	4556.7	11427.3
Lim�n mexicano	561.17	6881.2	26185.8
Lim�n Persa	15	1116.6	6710.3
TOTAL	43571.64	718856.6	2235062.1

Fuente: Elaboraci�n propia con datos de SIACON (2018).

Sin embargo, en la cuantificaci�n de posibles impactos del HLB en la cadena citr�cola tamaulipeca (Tabla 2) los cultivos de naranja, toronja y mandarina presentan la mayor afectaci�n en los tres niveles de impacto (bajo, medio y alto). Por el contrario, el lim�n mexicano, persa y el italiano muestran menores p�rdidas. En un panorama de bajo impacto por HLB las p�rdidas en producci�n alcanzan un 29.5%, es decir 212,665 t y en el medio impacto 37.8% (16,762.9 t).

En el peor de los casos si no se toman las medidas necesarias para el control del HLB en el alto impacto; las p�rdidas de producci�n se proyectar�n en 47.5% (341,309.2 t) y se perder�n m�s de 1,000 millones de pesos en el valor de la producci�n. En el mismo sentido, los cultivos de naranja y toronja alcanzar�n p�rdidas de 52.7% cada uno. Sin embargo, el 91.5% del valor de la producci�n depende en gran medida de los cultivos de naranja y lim�n italiano al aportar 2,000 millones de pesos.

Es importante se�alar que los �rboles sintom�ticos se eliminan tan pronto como dan positivo a dicha enfermedad por lo cual no es sencillo recabar informaci�n precisa de las p�rdidas de rendimiento que causa el HLB (Maltos-Buend�a et al., 2020).

Tabla 2. P�rdidas potenciales de producci�n por especie citr�cola bajo tres esquemas de impacto en el estado de Tamaulipas.

Especie	Producci�n Estatal (t)	Impacto bajo		Impacto medio		Impacto alto		Producci�n
Especie	Producci�n Estatal (t)	P�rdida Potencial por HLB (t)	P�rdida %	P�rdida Potencial por HLB (t)	P�rdida %	P�rdida Potencial por HLB (t)	P�rdida %	Valor de la producci�n (miles de pesos)	Valor %
Lim�n mexicano	6881.2	688.1	10	963.4	14	1211.1	17.6	26185.8	1.17
Lim�n persa	1116.6	111.7	10	156.3	14	196.5	17.6	6710.3	0.3
Lim�n italiano	95505.9	9550.6	10	13370.8	14	16809	17.6	756633.4	33.85
Naranja	570884.6	188391.9	33	239771.5	42	300856.2	52.7	1289588.7	57.7
Mandarina	4556.7	751.8	16.5	956.9	21	1203	26.4	11427.3	0.51
Toronja	39911.7	13170.9	33	16762.9	42	21033.5	52.7	144516.5	6.47
Total de c�tricos	718856.6	212665	29.5	271981.8	37.8	341309.2	47.5	2235062.1	100

Fuente: Elaboraci�n propia con base en Salcedo-Baca et al. (2010), SIACON (2018) y SENASICA (2019).

En el estado se cuenta con m�s de 4,500 citricultores (SDRET, 2017) por lo tanto, las p�rdidas por el HLB tambi�n repercuten en el ingreso econ�mico de la familia de los citricultores y en el resto de la cadena productiva citr�cola. Adem�s, la citricultura tamaulipeca en un a�o genera m�s de 600 mil empleos �nicamente por concepto de pisca de naranja (SDRET, 2017). As� mismo, transportistas, empacadores, procesadores y comerciantes (Pantoja y Flores, 2018). Para el combate del vector del HLB y continuar con la producci�n citr�cola se importan insumos agr�colas (herbicidas, insecticidas y fertilizantes); sin embargo, estos se encarecen debido a la clara desventaja del peso mexicano contra el d�lar (Galv�n-Vela y Santos-Gonz�lez, 2019). Por otro lado, se ha empleado el uso de inductores de resistencia como fosetil aluminio y vacciplant Max que han tenido como resultados favorables contra esta enfermedad (Zapata-Contreras et al., 2021).

Acciones preventivas y de control del HLB

Actualmente, el HLB no tiene cura y se carece de un manejo sostenible para la enfermedad (Pitino et al., 2020), solamente en el transcurso de 2019 se eliminaron m�s de 500 �rboles en la Entidad. Por lo tanto, para evitar la dispersi�n y monitorear la enfermedad Tamaulipas cuenta con 13 zonas bajo control fitosanitario (Figura 3), distribuidas en los municipios de Bustamante, Casas, Cd. Madero, G��mez, Jaumave, Llera, Mainero, Miquihuana, Padilla, Palmillas, Tula, Victoria y Xicot�ncatl (SENASICA, 2020b). Es decir, un 25% de los municipios del estado. Ante la problem�tica, productores citr�colas de Tamaulipas, Nuevo Le�n, San Luis Potos� y Veracruz analizan el avance de la enfermedad y gestionan apoyos ante el Gobierno Federal para trabajar de manera conjunta en el control del HLB. Los productores han sobrellevado la situaci�n y realizan fertilizaciones para disminuir la severidad del HLB (CNT, 2020).

Figura 3. Zonas bajo control fitosanitario en Tamaulipas. Fuente: SENASICA (2020).

El CESAVETAM, genera, implementa y transfiere tecnolog�a en beneficio del sector citr�cola ante la problem�tica del HLB, coordina y dirige las �reas de manejo epidemiol�gico fitosanitario (AMEFI�s) principalmente se basan en la organizaci�n de productores, as� como el monitoreo del insecto vector Diaphorina citri para poder determinar los momentos en los cuales es necesario hacer un control qu�mico o biol�gico para tratar de disminuir la poblaci�n mediante estas dos acciones, el monitoreo permite detectar focos de infestaci�n es decir sitios donde de forma anormal se presentan poblaciones elevadas de Diaphorina citri. El monitoreo se realiza en la periferia de los huertos, las trampas se colocan en el lado sureste, se leen cada 14 d�as y se lleva un registro en tiempo real en un sistema que se llama sistema de monitoreo de Diaphorina citri, as� mismo se registra en formatos de campo que van a permitir realizar tipos de control oportunos. Una AMEFI�s comprende una superficie de 1000 ha y est� delimitado por distintas variables como condiciones clim�ticas, n�mero y susceptibilidad de hospederos, abundancia y distancia entre los focos de infecci�n, carga de in�culo y orientaci�n del viento dominante. Una vez delimitado, se programan y aplican insecticidas para el control de las poblaciones del ps�lido asi�tico (Garc�a-M�ndez et al., 2019). Actualmente, el estado de Tamaulipas cuenta con cuatro AMEFI�s (Figura 4): AMEFI�s 1 (G��mez, Hidalgo y Padilla), AMEFI�s 2 (G��mez e Hidalgo), AMEFI�s 3 (G��mez y Victoria) y AMEFI�s 4 (Llera). En conjunto, se muestrean 86 localidades repartidas en 5 municipios. En cada una las localidades que conforman una AMEFI�s se monitorean el ps�lido asiatico para medir sus niveles poblaciones, evaluar la efectividad de la aplicaci�n de productos qu�micos y biol�gicos e identificar focos de infecci�n. El monitoreo del vector es mediante trampas pegajosas amarillas de 24.5 por 11.5 cm y cada una cuenta un c�digo QR que contiene ubicaci�n de la huerta, n�mero de trampa, entre otros datos (CESAVETAM, 2020).

Figura 4. Distribuci�n de AMEFI�s en el estado de Tamaulipas. Fuente: CESAVETAM (2020).

Riesgo potencial del HLB en Tamaulipas

El Laboratorio Nacional de Geoprocesamiento de Informaci�n Fitosanitaria (LaNGIF) en su plataforma digital de vigilancia de los c�tricos divide el pa�s en seis regiones de riesgo, los estados de Veracruz, Tamaulipas y una parte de San Luis Potos� conforman la Regi�n Golfo (Figura 5). Esta regi�n presenta un total de 19 GRID�s de mayor riesgo, uno de ellos ubicado en Tamaulipas, debido a condiciones ecol�gicas �ptimas que facilitan la presencia de la enfermedad, pues el �ndice de riesgo que se presenta en el estadPo es mayor a 0.5. Las v�as de comunicaci�n cercanas provocan una mayor rapidez de expansi�n de la enfermedad el principal riesgo inicia con el ciclo de vida del ps�lido hasta la inoculaci�n e incubaci�n de la bacteria en la planta en menos de 8 meses, en este periodo aumenta el riesgo de contagio por el flujo del viento, de plantas y de maquinaria e implementos agr�colas, especialmente los que se emplean en la cosecha (LaNGIF, 2020).

Figura 5. Riesgo potencial para HLB. Regi�n Golfo. Fuente: LANGIF (2020).

CONCLUSI�N

La mayor�a de las investigaciones cient�ficas del HLB en el Estado de Tamaulipas est�n enfocadas al control del vector y no al control de la bacteria en la planta. As� mismo, no se cuenta con un registro de �rboles infectados y p�rdidas en la producci�n. Por lo tanto, es necesario recabar estos datos e implementar la evaluaci�n de compuestos (bot�nicos, minerales y qu�micos) para el control del pat�geno en el �rbol y con ello visualizar el estatus actual del pat�geno en la Entidad para generar transferencia de tecnolog�a en el cultivo de c�tricos y producir variedades resistentes y aminorar las p�rdidas de producci�n.

AGRADECIMIENTOS

A la Facultad De Ingenier�a y Ciencias perteneciente a la Universidad Aut�noma de Tamaulipas.

Al Comit� Estatal de Sanidad Vegetal de Tamaulipas (CESAVETAM)

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