RESISTENCIA ANTIMICROBIANA EN
Escherichia Coli AISLADAS DE AVES
MIGRATORIAS: REVISIÓN SISTEMÁTICA
ANTIMICROBIAL RESISTANCE IN Escherichia Coli ISOLATED FROM
MIGRATORY BIRDS: A SYSTEMATIC REVIEW
Samantha Allison Rodriguez Molina
Universidad Técnica de Ambato, Ecuador
Jaine Labrada Ching
Universidad Técnica de Ambato, Ecuador
pág. 4103
DOI: https://doi.org/10.37811/cl_rcm.v10i5.26280
Resistencia Antimicrobiana en Escherichia Coli aisladas de Aves
Migratorias: Revisión Sistemática
Samantha Allison Rodriguez Molina1
srodriguez5529@uta.edu.ec
https://orcid.org/0009-0002-2038-4956
Universidad Técnica de Ambato
Ambato - Ecuador
Jaine Labrada Ching
j.labrada@uta.edu.ec
https://orcid.org/0009-0006-0577-9860
Universidad Técnica de Ambato
Ambato - Ecuador
RESUMEN
La resistencia antimicrobiana (RAM) en Escherichia coli es un problema mundial importante, afecta a
los seres humanos, animales y el medio ambiente. Las aves migratorias han sido estudiadas para este
problema, sin embargo todavía existen lagunas de información. La presente revisión recopiló los
hallazgos de 29 artículos publicados entre los años 2016 y 2026, sobre este problema, centrándose en
reportar la resistencia fenotípica y genotípica estudiada en estas aves. El análisis reveló alta
herogeneidad en los paises de estudio, siendo Asia el continente con más artículos reportados. Además,
existe una notable variedad en las especies y familias estudiadas, siendo Anatidae, Accipitridae y
Laridae las más reportadas. Los hallazgos antimicrobianos demostraron mayor prevalencia de
resistencia en betalactámicos y tetraciclinas, además se encontraron una fuerte presencia de E.coli
multirresistente (MDR) en los estudios. Los mecanismos de resistencia más reportados fue la producción
de betalactamasas de espectro extendido (BLEE) y tipo AmpC, se analizaron de acuerdo a la prioridad
dentro de la lista de antimicriobanos de importancia crítica para la medicina humana (CIA) de la
Organización Mundila de la Salud (OMS). Se enfatiza la necesidad de mejorar las estrategias de control
ambiental para mitigar la RAM en aves migratorias.
Palabras clave: aves migratorias, resistencia antimicrobiana, Escherichia coli, una sola salud
1
Autor principal.
Correspondencia: srodriguez5529@uta.edu.ec
pág. 4104
Antimicrobial resistance in Escherichia coli isolated from migratory birds:
A systematic review
ABSTRACT
Antimicrobial resistance (AMR) in Escherichia coli is a major global problem that affects humans,
animals, and the environment. Migratory birds have been studied in relation to this problem; however,
there are still gaps in the information. This review compiled the findings from 29 articles published
between 2016 and 2026 on this issue, focusing on reporting the phenotypic and genotypic resistance
studied in these birds. The analysis revealed high heterogeneity among the countries studied, with Asia
being the continent with the most reported articles. Furthermore, there is a notable variety in the species
and families studied, with Anatidae, Accipitridae, and Laridae being the most frequently reported. The
antimicrobial findings demonstrated a higher prevalence of resistance to beta-lactams and tetracyclines;
in addition, a strong presence of multidrug-resistant (MDR) E. coli was found in the studies. The most
commonly reported resistance mechanisms were the production of extended-spectrum beta-lactamases
(ESBLs) and AmpC-type beta-lactamases; these were analyzed according to their priority on the World
Health Organization’s (WHO) list of critically important antimicrobials for human medicine (CIA). The
need to improve environmental control strategies to mitigate AMR in migratory birds is emphasized.
Keywords: migratory birds, antimicrobial resistance, Escherichia coli, one health
Artículo recibido 06 septiembre 2026
Aceptado para publicación: 10 octubre 2026
pág. 4105
INTRODUCCIÓN
La resistencia a los antimicrobianos (RAM) representa una amenaza de escala mundial en ámbitos de
salud humana, animal y ambiental (Rizwan et al., 2025; Wellington et al., 2013). Escherichia coli es
uno de los patógenos oportunistas de mayor relevancia clínica global debido a su distribución
cosmopolita (Mbuthia et al., 2025). Gracias a esa característica, funciona como un biomarcador para
monitorear la evolución y alcance de la resistencia bacteriana en diferentes regiones geográficas (Ong
et al., 2020). La vigilancia de la RAM ha sido centrada principalmente en entornos hospitalarios y el
sector agropecuario debido al uso indiscriminado e injustificado de antimicrobianos (Allen et al., 2010).
Sin embargo, en los últimos años el enfoque de "Una sola salud” ha cubierto una interfaz de estudio
entre fauna silvestre y humanos que se está desarrollando con mayor rigurosidad (Ishag et al., 2024).
Dentro de este esquema están las aves migratorias, especies a las que se les ha atribuido el rol de actores
epidemiológicos para diversas patologías cuya diseminación y ecología se desconocía hasta hace poco
(Ali et al., 2026). Su función como reservorios y vectores biológicos de bacterias multirresistentes ha
conducido al estudio de sus rutas migratorias e interacciones con actividades antrópicas y su posible
relación con los caracteres de resistencia ante los antimicrobianos de uso común (Olowu, 2026). La
adquisición de cepas resistentes de E. coli por parte de aves migratorias facilita su diseminación en
amplias áreas geográficas debido al comportamiento natural de estas especies (Halac, Kekec, Ozsemir
et al., 2026), y, a su vez, exponen este agente a nuevas poblaciones humanas y animales (Cocoș et al.,
2025; Dolejska & Literak, 2019).
La caracterización de RAM puede dividirse en fenotípica y genotípica (Magiorakos et al., 2012). A nivel
fenotípico se observa la capacidad de las cepas de E. coli para multiplicarse en un entorno controlado,
en el cual se disponen concentraciones clínicas de distintos antibióticos (Jorgensen & Ferraro, 2009).
Su grado de supervivencia es medido a través de la distancia que abarca el halo de inhibición, desde la
periferia del disco imbuido en antibiótico hasta el final visible del halo (Kahlmeter et al., 2006). La
caracterización genotípica es más compleja e implica el uso de herramientas moleculares, que acuden a
un repertorio de genes responsables de la RAM que albergan distintas bacterias, entre ellas E. coli
(Cagnoli et al., 2024). Estos genes son generalmente transferidos de forma horizontal, proceso mediado
por elementos genéticos móviles como plásmidos, integrones y transposones (Partridge et al., 2018); a
pág. 4106
su vez, estos catalizadores son detectados en el análisis genético (Wang et al., 2017). No existe una
correlación lineal entre perfiles genotípicos y fenotípicos de RAM en E. coli (Lanz et al., 2003), dado
que pueden existir cepas de esta bacteria cuyos genes de resistencia pueden permanecer silentes y no
expresarse fenotípicamente (Enne et al., 2008). Estos genes pueden activarse posteriormente o ser
transferidos a futuras generaciones (Stasiak et al., 2021).
La información científica reciente sobre la RAM de E. coli aislada de aves migratorias se encuentra
dispersa geográficamente (Mbuthia et al., 2025). Esta investigación se propone determinar las
principales familias de antibióticos a las que E.coli ha mostrado resistencia bajo el enfoque de Una sola
salud, así como identificar la presencia de resistencia fenotípicos y genotípicos de esta bacteria aislada
de aves migratorias en distintas regiones geográficas.
METODOLOGÍA
Se realizó una revisión sistemática siguiendo la metodología PRISMA (Page et al., 2021). El objetivo
de la búsqueda sistemática es resumir los datos disponibles sobre aves migratorias como posibles
reservorios de resistencia a Escherichia coli a nivel mundial. La búsqueda se limitó a publicaciones
entre los años 2016 y 2026, se incluyeron bases de datos como PubMed y Scopus; además de una
búsqueda gris del motor de búsqueda Google Scholar. Se utilizó la combinación de palabras clave y
operadores booleanos: "Antimicrobial Resistance" OR "Drug Resistance, Multiple, Bacterial" AND
"Escherichia coli" AND "Migratory Birds" OR "Waterfowl" OR "Avian".
Criterios de inclusión
Se incluyeron estudios originales publicados en revistas científicas, que reportaron el aislamiento de E.
coli en muestras biológicas de aves migratorias silvestres. Estudios que presentaron datos fenotípicos
y/o genotípicos de resistencia en E. coli. Se incluyeron estudios sin considerar los límites geográficos.
Estudios con texto completo en inglés o español.
Criterios de exclusión
Quedaron excluidos: estudios realizados exclusivamente en aves de corral, aves domésticas o aves en
cautiverio sin historial migratorio confirmado; cartas al editor, editoriales o trabajos presentados en
conferencias; investigaciones que no especifiquen los métodos de identificación bacteriana o las pruebas
de susceptibilidad antimicrobiana; y, aquellos trabajos duplicados o con datos insuficientemente
pág. 4107
reportados que impidieron su correcta interpretación. Además de estudios que no aislaron la resistencia
a E. coli y aves migratorias.
Identificación y selección de artículos
Se identificaron un total de 195 artículos recolectados en las bases de datos, fueron eliminados un total
de 136 antes del cribado, incluyendo duplicados y aquellos que no entraban en el rango de años.
Quedaron 59 artículos para cribar, se excluyó un artículo por idioma (ruso). Posteriormente se evaluó la
elegibilidad de los 58 artículos restantes, revisando títulos, resúmenes y resultados. Se excluyeron 30
artículos que no se centraban en la resistencia a E. coli y en aves migratorias. Finalmente, 29 artículos
cumplieron con los criterios de inclusión y se incluyeron dentro de la revisión sistemática (Figura 1).
Extracción de datos
Se realizó una tabla de extracción de datos estandarizada en Excel que contempló cuatro categorías
principales. La primera categoría incluyó las características del estudio: autor(es), año de publicación,
país y continente. La segunda categoría abarcó las características de las aves: especie, familia
taxonómica y ruta migratoria. La tercera categoría comprendió las características microbiológicas:
número de aislados de E. coli, método de identificación y sitio de aislamiento. La cuarta categoría
registró la resistencia fenotípica, especificando los antimicrobianos evaluados, el método de
susceptibilidad empleado y el porcentaje de resistencia por familia y/o antimicrobianos.
Adicionalmente, se registró información de resistencia genotípica. Por último, se demostró los aislados
multirresistentes (MDR), definiendo el criterio utilizado.
pág. 4108
Figura 1. Diagrama PRISMA de revisión sistemática
Nota: Elaboración propia utilizando el programa PRISMA2020: An R package and Shiny app for producing PRISMA 2020-
compliant flow diagrams, with interactivity for optimised digital transparency and Open Synthesis Campbell Systematic
Reviews (Haddaway et al., 2021).
RESULTADOS
Distribución de los estudios por ciudad y año de publicación
Dentro de la revisión sistemática de los 29 artículos seleccionados sobre E. coli aislada en aves
migratorias, se muestra una tendencia fluctuante durante el periodo de estudio (Fig. 2A). Los picos de
mayor producción científica se reportan en los años 2022 (23.8%, 5/21) y 2026 (23.8%, 5/21). Se sugiere
un creciente interés en la vigilacia de este tema en los últimos años. Los estudios se reportaron en cinco
continentes, con la mayor procedencia en Asia (58.6%, 17/29), seguido de Ámerica (17.2%, 5/29),
África (13.7%, 4/29), Europa (10.3%, 3/29) (Fig. 2B). Estos estudios se reportaron en 17 países, siendo
los países con mayor número de publicaciones China (17.2%, 5/29), Bangladesh (13.7%, 4/29) y Egipto
pág. 4109
(10.3, 3/29).
Figura 2. Distribución de datos bibliográficos por año y país de publicación.
Nota: (A) Número de publicaciones sobre Resistencia Antimicrobiana (RAM) de E. coli en aves migratorias por año. (B)
Número de publicación sobre RAM de E. coli por país. Elaboración propia con la tecnología de Bing.
Familias y especies de aves migratorias con reportes de RAM a E. coli
Se registraron un total de 82 especies de aves migratorias, distribuidas en 29 familias de aves (Tabla 1).
Las familias con más especimenes reportadas fueron Anatidae con un 15.8%, seguido de Accipitridae
con un 10.9%, Laridae con 9.7% y Scolopacidae con 9.7%. Dentro de los tipos de migraciones se
reportaron de distancia larga (40.2% 33/82), de distancia media (2.4% 2/82), de corta distancia (6.0%
5/82). Por otro lado, se identificaron aves parcialmente migratorias (51.2% 42/82), siendo los
especimenes más estudiados en relación a los artículos seleccionados.
pág. 4110
Tabla 1. Especie y familia taxonómica de aves que reportan resistencia a E. coli
Familia
taxonómica
Especie
Estatus
Accipitridae
Neophron percnopterus
ML
Haliaeetus leucocephalus
PM
Accipiter gentilis
PM
Milvus migrans
ML
Accipiter brevipes
ML
Buteo buteo
PM
Accipiter nisus
PM
Pernis apivorus
ML
Varias especies de
águilas*
PM
Alcedinidae
Alcedo atthis
PM
Anatidae
Anas platyrhynchos
PM
Aythya ferina
PM
Netta rufina
PM
Spatula clypeata
ML
Anas penelope
ML
Spatula querquedula
ML
Anas crecca
PM
Anas acuta
ML
Branta leucopsis
ML
Tadorna ferruginea
PM
Tadorna tadorna
PM
Varias especies de cisnes*
PM
Varias especies de patos*
PM
Apodidae
Tachymarptis melba
ML
Chaetura pelagica
ML
Ardeidae
Egretta thula
PM
Bubulcus ibis
PM
Butorides striata
PM
Ixobrychus eurhythmus
ML
Ixobrychus flavicollis
MC
Ardeola ralloides
ML
Nycticorax nycticorax
PM
Varias especies de garzas*
PM
pág. 4111
Caprimulgidae
Caprimulgus europaeus
ML
(Halaç, Kekec, Çelik et al., 2026)
Ciconiidae
Ciconia ciconia
ML
(Martín-Maldonado et al., 2022)(Huang et al.,
2025)
Varias especies de
cigüeña*
PM
(Halac, Kekec, Ozsemir et al., 2026)
Corvidae
Grajos spp.
PM
(Merkeviciene et al., 2018)
Falconidae
Falco tinnunculus
PM
(Song et al., 2022)
Falco subbuteo
ML
(Song et al., 2022)(Halac et al., 2026)
Varias especies de
halcones*
PM
(Halac, Kekec, Ozsemir et al., 2026)
Fringillidae
Varias especies de
pinzones*
PM
(Halac, Kekec, Ozsemir et al., 2026)
Gruidae
Grus japonensis
ML
(Huang et al., 2025)
Haematopodidae
Haematopus ostralegus
MC
(Zhang et al., 2022)
Laridae
Larus glaucescens
PM
(Atterby et al., 2016)(Ahlstrom et al., 2018)
Larus argentatus
PM
(Atterby et al., 2016)(Ahlstrom et al., 2018)
Larus relictus
MM
(Huang et al., 2025)
Larus ridibundus
PM
(Zhang et al., 2022)(Martín-Maldonado et al.,
2022)
Larus fuscus
ML
(Martín-Maldonado et al., 2022)
Larus dominicanus
MC
(Wink et al., 2022)
Larus pipixcan
ML
(Suarez-Yana et al., 2024)
Larus spp.
PM
(Merkeviciene et al., 2018)
Muscicapidae
Erithacus rubecula
PM
(Halaç, Kekec, Çelik et al., 2026)
Pelecanidae
Pelecanus crispus
ML
(Halac, Kekec, Ozsemir et al., 2026)
Phalacrocoracidae
Microcarbo pygmaeus
PM
(Halac, Kekec, Ozsemir et al., 2026)
Phasianidae
Coturnix coturnix
ML
(Nabil et al., 2020)
Phylloscopidae
Phylloscopus trochilus
ML
(Halaç, Kekec, Çelik et al., 2026)
Podicipedidae
Tachybaptus ruficollis
PM
(Elsohaby et al., 2021)
Rallidae
Fulica atra
PM
(Mohsin et al., 2017)
Gallinula chloropus
PM
(Nabil et al., 2020)(Tawakol et al., 2024)
Porphyrio porphyrio
MC
(Nabil et al., 2020)
Recurvirostridae
Recurvirostra avosetta
MM
(Elsohaby et al., 2021)
Rynchopidae
Rynchops niger
MC
(Moura et al., 2024)
Scolopacidae
Tringa totanus
PM
(Nabil et al., 2020)
Philomachus pugnax
ML
(Nabil et al., 2020)
Calidris alpina
ML
(Zhang et al., 2022)
Numenius arquata
ML
(Zhang et al., 2022)
Calidris tenuirostris
ML
(Cheng et al., 2025)
Xenus cinereus
ML
(Cheng et al., 2025)
Calidris subminuta
ML
(Cheng et al., 2025)
Calidris acuminata
ML
(Cheng et al., 2025)
Spheniscidae
Spheniscus magellanicus
ML
(Wink et al., 2022)
pág. 4112
Strigidae
Otus bakkamoena
PM
(Song et al., 2022)
Otus scops
ML
(Song et al., 2022) (Halaç, Kekec, Çelik et al.,
2026)
Varias especies de búhos*
PM
(Halac, Kekec, Ozsemir et al., 2026)
Sturnidae
Pastor roseus
ML
(Mohsin et al., 2017)
Sturnus vulgaris
PM
(Souguir et al., 2023)
Estorninos spp.
PM
(Halac, Kekec, Ozsemir et al., 2026)
Sylviidae
Sylvia atricapilla
PM
(Halaç, Kekec, Çelik et al., 2026)
Threskiornithidae
Plegadis falcinellus
PM
(Nabil et al., 2020)(Rahman et al., 2024)(Halac
et al., 2026)
Platalea minor
ML
(Liang et al., 2026)
Turdidae
Turdus merula
PM
(Halaç, Kekec, Çelik et al., 2026)
Turdus philomelos
PM
(Halaç, Kekec, Çelik et al., 2026)
No especificado
NA
(Islam et al., 2021)(Yuan et al., 2021)(Islam et
al., 2022)(Khatun et al., 2026)
Nota: ML: migratorias de larga distancia; MM: migratorias de media distancia; MC: migratorias de corta distancia; PM:
parcialmente migratoria; NA: no aplica; *no específica nombres científicos de las especies reportadas.
Resistencia fenotipica reportada de E.coli en aves migratorias
Los sitios de aislamiento más reportado fueron las muestras fecales (62%, 18/29), seguido de hisopados
cloacales (27.5%, 8/29), muestras extraintestinales (10.3%, 3/29) y contenido intestinal (3.4%, 1/29).
La detección fenotípica de resistencia antimicrobiana de E.coli se realizó en el 65% (19/29) de los
artículos mediante diferentes métodos de identificación (Tabla 2). El método de suceptibilidad fue la
difusión en disco (n=19), seguido de microdilución en caldo (n=7), prueba del epsilómetro (E-test)
(n=5), paneles para identificación y antibiograma de Gram Negativos Phoenix™ (n=3), sinergia de
doble disco (n=3), Vitek-2 Compact y ARIS 2X (n=1).
Se registraron un total de 47 antimicrobianos utilizados en los estudios. La familia de betalactámicos
reportó el mayor número de antibioticos utilizados (51%, 24/47). Mientras que, dentro del grupo de
polimixinas, se estudio solamente la colistina. Dentro del grupo “Otros” se reportaron las familias de
nitrofuranos, rifamicinas, lincosamidas, glicilciclinas y fosfomicina (Tabla 2).
Debido a la alta heterogeneidad en los antimicrobianos analizados, las especies de aves y el número de
aislados de E.coli, no se pudo realizar una identifiación de la prevalencia fenotípica de RAM de E.coli
en los artículos incluidos en la revisión sistemática. Sin embargo, se reportó la presencia de MDR en un
72.4% (21/29) de los estudios. La evaluación metodológica de MDR mostró una notable heterogeneidad,
alineándose con la definición estandarizada de Magiorakos et al. (2012), resistencia 3 o más
pág. 4113
antimicrobianos.
Mecanismos de resistencia antimicrobiana de E.coli descritas en aves migratorias
Se identificaron genes de resistencia reportados en el 79.3% (23/29) de los estudios (tabla 3). Las
técnicas moleculares utilizadas se centraron en Reacción en Cadena de la Polimerasa (PCR) (34.5%,
10/29), combinación de PCR y Secuenciación de Genoma Completo (WGS) (27.6%, 8/29), y solamente
WGS (24.1%, 7/29). La categoría de betalactámicos presenta mayor diversidad y frecuencia de reporte,
específicamente genes que codifican beta-lactamasas de espectro extendido (BLEE), Betalactamasas
tipo AmpC y Carbapenemasas. Además se encontraron genes no betalactámicos, asociados a
aminoglucósidos, polimixinas, macrólidos y quinolonas; que se encuentran el Lista de Antimicrobianos
de Importancia Crítica (CIA) de la OMS (World Health Organization, 2018).
pág. 4114
Tabla 2. Porcentaje de RAM por antimicrobiano de E. coli reportada en aves migratorias
Referencia
E.
coli
(n)
Porcentaje de resistencia por familia (%)
βL
TC
QN/FQ
AMG
SUL
FEN
POL
MCL
Otros
(Atterby et al.,
2016)
115
AMP*: 27 y 15
TET*: 44 y 5
NAL*: 15 y 13
STR*: 15 y 2
TRS*: 9 y 0
CHL*: 7 y 0
COL*: 0
ND
NIT*: 2
y 0
CDR*: 16 y 0
(Mohsin et al.,
2017)
26
AMP: 100
TET: 84.6
73
88.4
TRS: 92.3
ND
COL: 3.8
ND
ND
CTA*: 100
DOX*: 80.7
CTZ*: 100
(Merkeviciene
et al., 2018)
60
AZT*: 100
ND
CIP*: 47
AMI*: 0
TRS: 44
ND
NA
NA
NIT: 11
CPO*: 100
GEN*: 17
AMP: 82
AMS*: 68
CZO*: 66
CTR*: 55
(Sharma et al.,
2018)
56
AMP: 91.07
TET: 57.14
OFL*: 23.21
GEN: 0
TRS: 33.93
CHL: 8.93
NA
ERY*:
60.71
RIF*:
30.36
CTA: 35.71
CIP: 23.21
CEP*: 23.21
AMS*: 7.14
IMI*: 0
(Nabil et al.,
2020)
55
AMP: 82
TET: 96
CIP: 75
STR: 85
NA
NA
NA
ERY: 66
NA
AMO*: 96
DOX: 82
(Islam et al.,
2021)
55
AMP: 100
TET: 63.64
CIP: 50.91
STR: 74.55
NA
CHL: 43.64
COL: 10.91
ERY: 100
NA
MER*: 7.27
GEN: 10.91
CTR*: 0
(Yuan et al.,
2021)
478
43,70
22,60
<5
<5
TRS: 13.8
CHL: 11.1
COL: 10.7
NA
NA
(Elsohaby et al.,
2021)
90
AMP: 41.1
DOX: 14.4
CIP: 5.6
KAN*: 21.1
TRS: 25.6
CHL: 12.2
NA
NA
NA
AMC*: 8.9
GEN: 12.2
CTA: 7.8
IMI: 0
(Martín-
Maldonado et
al., 2022)
38
AMP: 34.2
TET: 21.1
NAL: 21.1
GEN: 10.5
TRS: 13.2
CHL: 7.9
NA
NA
NA
TIC*: 34.2
CIP: 18.4
AMI: 0
AMC: 10.5
ENR*: 18.4
CTZ: 2.6
pág. 4115
AZT: 2.6
CXI*: 100
CTF*: 100
CTA*: 100
IMI: 100
(Islam et al.,
2022)
55
AMP: 100
TET: 63.6
CIP: 50.9
STR: 74.5
ND
CHL: 43.6
NA
ERY: 100
ND
(Song et al.,
2022)
30
AMP: 46.67 y
66.66
TET: 33.33 y
66.66
CIP: 6.67 y 60
ND
ND
ND
COL: 0
NA
NA
AMO: 13.33 y
26.67
CTA: 0 y 6.67
CXI*: 0
IMI: 0
(Souguir et al.,
2023)
27
AMO: 100
TET: 37
NAL: 25.9
STR: 44.4
SME*: 33.3
CHL: 14.8
COL: 0
NA
NA
CTF: 100
ENR: 3.7
GEN: 7.4
TRI*: 18.5
FLO*: 7.4
CTZ: 88.9
TOB*: 7.4
AMC: 77.8
KAN: 0
CXI: 63
AMI: 0
CFQ**: 44.4
APR*: 0
ERT*: 0
NET*: 0
(Tarabai et al.,
2023)
51
CTA: 43
ND
CIP: 13%
ND
ND
ND
COL: 5
ND
ND
MER: 0
(Rahman et al.,
2024)
92
AMP: 100
TET: 100
CIP: 14.29
GEN: 14.29
TRS: 42.46
ND
ND
AZI*:
114.29
AZT*: 0
CTZ: 100
CUR*: 100
CXI: 100
AMC: 0
CTR*: 0
(Tawakol et al.,
2024)
224
AMP: 0 - 51.7
TET: 55.7 -
79.3
NAL: 73.5 - 100
GEN: 13.7 -
65.5
SME*: 48.3 -
90.2
ND
ND
ERY: 98.3 -
100
CLI*:
70.7 -
94.1
CTA: 20 - 51.7
CIP: 14.7 - 63.8
AMI: 0 - 26.5
LEV*: 13.7 -
31.1
KAN: 0 - 51.7
pág. 4116
(Cheng et al.,
2025)
4
CTA: 100
TET: 75
ENR: 75
GEN: 25
TRS: 50
FLO: 50
COL: 0
ND
MER*:
0
AMP:100
LEV: 50
AMI: 100
TIG*: 0
CTF: 100
(Khatun et al.,
2026)
100
AMO: 100
OXY*: 51.42 y
96.66
NAL: 18.57 y 70
STR: 72.85 y
96.66
ND
CHL: 2.85 y
13.33
ND
AZI: 34.28
y 80
FOS*:
32.85 y
62.5
AMC: 54.28 y
86.66
DOX: 12.85 y
56.66
CIP: 17.14 y 50
GEN: 20 y
96.66
CXI: 57.14 y
93.33
LEV: 8.57 y
13.33
AMI: 44.28 y
90
CTR: 12.85 y
56.66
CUR: 21.42 y
66.66
CLE: 65.71 y
93.33
IMI: 11.42 y
46.66
MER: 85.71 y
76.66
(Yoshimoto et
al., 2026)
51
AMP: 10
TET: 12
LEV: 0
GEN: 12
TRS: 0
CHL: 0
ND
ND
ND
CTA: 12
MER: 2.0
AZT: 2.0
TAZ*: 0
PIP: 0
(Liang et al.,
2026)
74
AMP: 20.27
TET: 41.89
CIP: 2.70
GEN: 13.51
TRS: 17.57
CHL: 18.92
COL: 4.05
ND
ND
PIP: 6.76
LEV: 2.70
CZO: 1.35
CTA: 1.35
AMS: 1.35
Nota: *Abreviaturas basadas en el sistema EUCAST (European Committee on Antimicrobial Susceptibility Testing). Recuperado de https://www.eucast.org/news-detail/eucast-system-for-
abbreviating-antimicrobial-agents-update/; **Cefquinona; βL: Betalactámicos; TC: Tetraciclinas; QN/FQ: Quinolonas y Fluoroquinolonas; AMG: Aminoglucósidos; SUL: Sulfonamidas; FEN:
Fenicoles; POL: Polimixinas; MCL: Macrólidos; ND: no detallado; NA: no aplica.
pág. 4117
Tabla 3. Mecanismos de resistencia antimicrobiana reportados en E. coli de aves migratorias
Referenc
ia
BLEE
AmpC
CP
TC
AMG
SUL/ TMP
QN/FQ
FE
N
MLS
PO
L
F
O
S
O
tr
os
(Atterby
et al.,
2016)
blaCTX-M-15, blaTEM-1
blaCMY-2
NA
NA
NA
NA
NA
NA
NA
NA
N
A
N
A
(Mohsin
et al.,
2017)
blaCTX-M-15, blaCTX-M-1, blaTEM-1B,
blaTEM-1C
NA
NA
tet(A),
tet(B)
strA, strB, aadA1,
aadA2, aadA5, aac(3)-
IId, aac(3)-IVa,
aph(4)-Ia
sul1, sul2, sul3,
dfrA1, dfrA12,
dfrA14, dfrA17
qnrS1
catA
2,
cml
A1
NA
mcr
-1
fo
s
A
N
A
(Merkev
iciene et
al., 2018)
blaTEM, blaSHV, blaOXA1, blaOXA3,
blaCTX-M
blaCMY
NA
tetA,
tetB
aadA, aphA1, aacA4,
aac(3)II, strA, strB
NA
NA
NA
NA
NA
N
A
N
A
(Ahlstro
m et al.,
2018)
blaCTX-M-55, blaCTX-M-14
blaCMY-2,
ampH,
ampC2,
mrdA, ampC1
NA
NA
NA
sul1
NA
NA
NA
NA
N
A
N
A
(Ahmed
et al.,
2019)
NA
NA
NA
NA
NA
NA
NA
NA
NA
mcr
-1,
mcr
-2
N
A
N
A
(Kurittu
et al.,
2021)
blaCTX-M-1, blaCTX-M-15, blaTEM-1B,
blaTEM-32
blaCMY-2
NA
tet(A)
aadA2b, aph(6)-Id,
aph(3'')-Ib, aadA1
sul2, dfrA14,
dfrA5, dfrA1
qnrS1
floR
lnu(F
)
NA
N
A
m
df
(
A
)
(Yuan et
al., 2021)
blaCTX-M, blaTEM-1
NA
NA
tet(A),
tet(B),
tet(M)
NA
sul1, sul2, sul3
NA
cml
A,
floR
NA
NA
N
A
N
A
(Elsohab
y et al.,
2021)
blaCTX-M, blaTEM, blaSHV
NA
NA
tet(A)
aac(3)-IV
NA
qnrA
NA
NA
NA
N
A
N
A
(Zhang
et al.,
2022)
blaCTX, blaTEM
NA
blaND
M-5,
blaND
M-4
tet(X4)
,
tet(A),
tet(M)
aadA, aph
sul
qnr
floR
lnu
mcr
-1
N
A
N
A
pág. 4118
(Islam et
al., 2022)
blaTEM, blaCTX-M, blaSHV
blaCMY
NA
tetA,
tetB
aadA1
NA
qnrA,
qnrB
NA
NA
NA
N
A
N
A
(Wink et
al., 2022)
blaTEM-1, blaOXA-1
NA
blaND
M-1
tet(A)
aph(3')-Ib, aph(6)-Id,
aph(3')-VI, aac(6')-Ib-
cr
sul1, sul2
qnrB2,
aac(6')-
Ib-cr
floR
,
catB
3
mph(
A),
erm(
B)
NA
N
A
A
R
R-
3
(Souguir
et al.,
2023)
blaCTX-M-15, blaCTX-M-27, blaCTX-M-
14, blaCTX-M-1
blaCMY-2,
blaCMY-62
NA
tet(A)
aph(6)-Id, aph(3'')-Ib
sul1, sul2, sul3,
dfrA1, dfrA17
qnrS1
NA
NA
mcr
-1
fo
s
A
3
N
A
(Tarabai
et al.,
2023)
blaTEM-1B, blaCTX-M (variantes 1, 3, 14,
15, 27, 55, 65, 169)
blaCMY-2,
blaDHA-1
NA
tet(A)
aph(3'')-Ib, aph(6)-Id
sul1, sul2, sul3
qnrS1,
qnrB19,
qnrE1,
qnrB4
NA
NA
mcr
-1
N
A
N
A
(Moura
et al.,
2024)
blaCTX-M-2, blaTEM-1C
NA
NA
tetA
aac(3)-VIa, aadA1,
aph(3')-Ia
sul1, dfrA27
NA
NA
NA
NA
N
A
N
A
(Rahma
n et al.,
2024)
blaTEM, blaSHV
NA
NA
tetA
StrA
sul1
qnrS
NA
mef
A
NA
N
A
N
A
(Tawako
l et al.,
2024)
blaTEM
NA
NA
tetA
NA
sul1
qnrA
NA
ereA
NA
N
A
N
A
(Suarez-
Yana et
al., 2024)
blaCTX-M-1, blaCTX-M-14, blaCTX-M-15,
blaCTX-M-27, blaCTX-M-216, blaTEM-1,
blaTEM-141, blaTEM-206, blaTEM-214
blaCMY-2
NA
tet(A)
NA
NA
qnrS1
NA
NA
NA
N
A
N
A
(Huang
et al.,
2025)
blaCTX-M, blaTEM, blaTEM-1
NA
NA
tetA,
tetR
aadA1, aph(3')-Ib,
aph(6)-Id, aadA2,
aph(3'')-Ib
sul2, sul3,
dfrA12
NA
cml
A
NA
mcr
-
10.1
N
A
N
A
(Cheng
et al.,
2025)
blaCTX-M-55, blaCTX-M-65, blaTEM-1B,
blaSHV-61
blaCMY-2
NA
tet(A)
aac(3)-IId, aph(6)-Id,
aph(3'')-Ib, aadA5
sul1, sul2,
dfrA17
oqxB,
oqxA
floR
mph(
A)
NA
fo
s
A
6
N
A
pág. 4119
(Khatun et al., 2026)
blaTEM, blaCTX, blaSHV
N
A
tetA, tetB, tetC, tetD, tetE, tetK, tetM,
tetO
aacC2
NA
N
A
NA
N
A
NA
N
A
N
A
(Liang et al., 2026)
blaTEM-1, blaCTX-M-9
N
A
N
A
tet(A)
NA
sul1,
sul2
N
A
floR,
cmlA
N
A
mcr-
1
N
A
N
A
(Halaç, Kekec, Çelik et al.,
2026)
blaOXA-10
N
A
N
A
tetA
aacC2,
aacC4
NA
N
A
NA
N
A
NA
N
A
N
A
(Halac, Kekec, Ozsemir et al.,
2026)
blaCTX-M, blaOXA-10,
blaCIT
N
A
N
A
NA
NA
NA
N
A
NA
N
A
NA
N
A
N
A
Nota: BLEE: betalactamasas de espectro extendido; AmpC: Betalactamasas tipo AmpC; CP: Carbapenemasas; TET: tetraciclinas; AMG: aminoglucósidos; SFA/TMP: sulfonamidas y trimetoprima;
QN/FQ: quinolonas y fluoroquinolonas; FEN: fenicoles; MLS: macrólidos, lincosamidas y estreptograminas; POL: polimixinas; FOS: fosfomicina; NA: no aplica
pág. 4120
DISCUSIÓN
El primer estudio reportado de RAM en E.coli de aves migratorias fue realizada en 1995 (Tsubokura et
al., 1995), desde entonces y hasta la actualidad se ha mantenido una búsqueda para identificar esta
problemática. Dentro de la revisión de los 29 artículos, 2026 es un año que sugiere un reconocimiento
creciente del papel epidemiológico de aves migratorias sobre RAM. Este incremento coincide con la
consolidadación de políticas epidemiológicas basadas en Una sola salud, que expande la vigilancia a
reservorios silvestres (Jarocki et al., 2024).
Por otro lado, la distribución de los estudios muestra una marcada vigilancia a nivel global. La
predominancia de investigaciones se da en Asia, especificamente China y Bangladesh. Esto coincide
estratégicamente con dos de las principales rutas migratorias: la Ruta Asia Oriental y Australasia
(EAAF), que abarca despalazamientos desde Siberia y norte de Asia (Tarabai et al., 2023) hacia áreas
de invernación en China, Taiwán, Japón (Yoshimoto et al., 2026), Corea del Sur (Song et al., 2022) y
Australia. La ruta del Indo y Asia Central, conecta los ecosistemas de Europa y Asia templada, con
destino a India (Sharma et al., 2018). Estas regiones poseen una estrecha interfaz entre población,
sistemas productivos y ecosistemas; que genera una fácil adquisición de cepas resistentes (Dolejska &
Literak, 2019; United Nations Environment Programme, 2023).
Asímismo, se destaca el Corredor Paleártico-Africano, entre Europa, Medio Oriente y África (Hoffman
et al., 2023); esta ruta actúa como una parada crítica de alimentación y descanso entre tres continentes.
Donde las aves interactúan con entornos antropogénicos, como el lago Al-Asfar (Elsohaby et al., 2021),
el río Nilo (Nabil et al., 2020) y los humedales de Túnez (Souguir et al., 2023). En contraste a estas
investigaciones, hay una profunda escasez de reportes en las Rutas Neártica y Neotropica, a pesar de
comprender gran número de desplazamientos longitudinales en occidente. Como las gaviotas de
Franklin, que migran desde América del Norte a la costa Chilena (Suarez-Yana et al., 2024). Bajo el
dilema de Una Sola Salud, este sesgo geográfico subraya una grave vulnerabilidad en las estrategias de
contención de RAM, puesto que las aves migratorias diseminan esta problemática tanto a corta como
gran escala.
Dentro de la investigación fenotípica de RAM en E.coli, el método de indentificación más empleado fue
la difusión en discos (n=19) imbuidos con antibióticos de uso común y de generaciones más fuertes.
pág. 4121
Mwangi et al. (2024) evidenciaron bajo un metanálisis que 80% de los ensayos de resistencia fenotípica
de bacterias en animales silvestres fueron realizados con la difusión en discos. Esto se debe a la alta
viabilidad y rigurosidad estadística que logra un ambientes controlados, además de ser estandarizable
para un ensayo de campo. Bajo esta técnica, el 72,4% de los estudios analizados muestran cepas
multiresistentes (MDR) de muestras fecales o cloacales. Islam et al. (2021), señala que, hay estrecha
relación entre la diseminación de enterobacterias patógenas multirresistentes y la función de las aves
migratorias como reservorios y diseminadores activos de estos agentes etiológicos.
El mayor número de reportes de resistencia fue a betalactámicos, representando 51% de todos los
antibioticos analizados, seguido del grupo de tetraciclinas. Fármacos como la ampicilina y tetracilina,
presentaron hasta 100% de resistencia en aislamientos de E. coli extraídos de múltiples especies de
avifauna. Ibrahim et al. (2023) mostraron niveles de resistencia a las tetraciclinas en aves silvestres,
similares a las de este estudio. Además, atribuyen esto al uso indiscriminado de este grupo
farmacológico en sectores agropecuarios pertenecientes a rutas migratorias o aledañas a sitios de
asentamiento de estas aves. Actividad que ejerce una presión selectiva y convierte a estos especímenes
en vectores indirectos consolidantes de los perfiles de resistencia fenotípica en estos ecosistemas.
La prevalencia de resistencia fenotípica estratificada por familia taxonómica predomina en las familias
Anatidae (15,8%) y Laridae (9.7%), cuya representatividad de individuos con resistencia se
concentraron en betalactámicos y tetraciclinas. Wang et al. (2024), justifica una mayor prevalencia de
resistencia antimicrobiana en Anátidos y propone como posible explicación la interacción constante de
estos especímenes con sedimentos fluviales y aguas residuales provenientes de urbes aledañas a sus
zonas de asentamiento. Asimismo, Yuan et al. (2021) reporta altos índices de resistencia fenotípica en
familias Laridae y Anatidae, conferiéndoles el título de “transmisores transcontinentales” de bacterias
patógenas multiresistentes.
Muchos fármacos pertenecen a grupos de antibióticos de distintas prioridades en la lista CIA de la
OMS. Por ejemplo, varias de las cepas reportadas en los artículos analizados presentaron resistencia
fenotípica ante fluoroquinolonas como el ciprofloxacino (Merkeviciene et al., 2018), macrólidos como
la eritromicina (Sharma et al., 2018) y polimixinas como la colistina (Atterby et al., 2016). Estas familias
están categorizadas dentro del grupo de máxima prioridad en la CIA ya que representan las pocas
pág. 4122
familias disponibles para tratar infecciones graves de bacterias en seres humanos; o se emplean para
combatir bacterias con adaptaciones genómicas de fuentes no humanas (WHO, 2018). Varios
aminoglucósicos también se han visto afectados en gran medida por la resistencia antimicrobiana de E.
coli, familia de antibióticos que se encuentra en la segunda prioridad de la lista.
El perfil de resistencia compromete a los Antimicrobianos de Importancia Crítica (OMS), los hallazgos
demuestran la alta frecuencia de genes productores de betalactamasas, como BLEE y cefalosporinasas
AmpC, lo que facilita el intercambio de estos elementos genéticos (Halaç, Kekec, Celik et al., 2026;
Luo et al., 2022). La dominancia de la familia blaCTX-M (BLEE), junto con blaCMY-2 (AmpC),
neutralizan la actividad de las cefalosporinas de tercera y cuarta generación. El mecanismo de resistencia
radica en la hidrólisis enzimática del anillo de betalactámicos, lo que inactiva la molécula antes alcanzar
la unión a penicilinas (Castanheira et al., 2021; Meini et al., 2019). Los carbapenémicos son reservados
como fármacos de último recurso, frente a cepas de resistencia BLEE y AmpC; así que el hallazgo de
genes de metalo-betalactamasas (MBL) representa un grado alto de alarma epidemiológica. Su
mecanismo se basa en el uso de zinc e hidrolizar del núcleo carbapenémico y evade los inhibidores
clásicos, lo que provoca resistencia a la totalidad de betalactámicos (Li et al., 2021).
Los mecanismos de resistencia identificados se estructuran principalmente en la inactivación
enzimática, modificación de sitios diana y la expresión de bombas de eflujo (Yuan et al., 2021). El
reporte de genes mcr-1, mcr-2 y mcr-10.1 (Huang et al., 2025), es una amenaza de primer nivel, ya que
la colistina es catalogada como fármaco de máxima prioridad (WOH, 2018). El mecanismo de estos
genes es dado por la adición de fosfoetanolamina al lípido A del lipopolisacárido, lo que reduce su
afinidad por el fármaco (Gao et al., 2016). Por su parte, fluoroquinolonas y macrólidos entra en la
categoría de máxima priordad (WHO, 2018). Existe alta prevalencia de genes de resistencia mediados
por plásmidos (PMQR), como qnrA y qnrS, ya que confieren protección de las enzimas diana frente a
la acción del fármaco (Hooper & Jacoby, 2015). Además, los mecanismos impulsados por bombas de
eflujo en fenicoles, como oqxA, oqxB y cmIA; logran expulsar desde su citoplasma a múltiples fármacos
(Hansen et al., 2007).
A pesar de que, tetraciclinas y sulfonamidas no se encuentren en categoría “crítica”, tambien se
considera su papel dentro de la RAM. Sus mecanismos incluyen bombas de eflujo transmembrana, como
pág. 4123
tetA y tetB (Chopra & Roberts, 2001); y la síntesis de enzimas dihidropteroato sintasa (DHPS) como
sul1, sul2 y sul3 (Sköld, 2000). En los aminoglucósidos hay una alta variedad de genes codificadores de
enzimas modificadoras de aminoglucósidos (EMA) como las acetiltransferasa, fosfotransferasa y
nucleotidiltransferasa (Ramirez & Tolmasky, 2010).
La integración de perfiles de RAM y su distribución geográfica revela que aves migratorias son vectores
y bioindicadores en esta crisis global. Ya que poseen cepas capaces de bloquar la mayoría de
Antimicrobianos de Importancia Crítica, estas poblaciones conectan de forma discreta la contaminación
entre poblaciones urbanas y ecosistemas remotos. Por lo tanto, es importante tomar medidas en hábitats
destino de estas especies, mantenidno viable la sanidad animal y salud pública.
CONCLUSIONES
Las aves migratorias presentes en las familias más estudiadas fueron: Anatidae, Accipitridae, Laridae y
Scolopacidae, demostraron poseer un papel fundamental en la vectorización y reservorio de cepas de E.
coli multiresistentes. Por ello, se han consolidado como una amenaza de diseminación activa y directa
bajo el enfoque de One Health y cuyos mecanismos de resistencia abordan terrenos cada vez más
complicados de combatir para los organismos locales e internacionales. Los patógenos MDR, con el
72,4% de prevalencia en los estudios analizados, generan preocupación ante terapias convencionales y
de último recurso debido a la facilidad que han mostrado para eludir o contrarrestar los mecanismos de
acción de múltiples familias de antibióticos. Los betalactámicos son los más comprometidos por este
motivo, seguidos por las tetraciclinas, aminoglucósidos y fluoroquinolonas, demostrando la facilidad de
cruce de fronteras de patógenos para permear y establecerse en reservorios continuos en distintos
ecosistemas, todo esto impulsado por la presión ejercida por el ser humano.
A nivel molecular, los mecanismos genotípicos de resistencia presentan una alta diversidad, entre los
cuales sobresalen los genes codificantes de BLEEs, enzimas AmpC y carbapenemasas. A estos
mecanismos se suman algunos que no afectan directamente a betalactámicos, sino a aminoglucósidos,
macrólidos y a polimixinas (como el gen mcr). Todos estas características fenotípicas y genotípicas
convergen en la integración de vigilancia de rutas migratorias, elementos genéticos y fenotípicos y
presión antrópica, con la finalidad de evitar la propagación silente de estos agentes y procurar la eficacia
de los fármacos antimicrobianos. Sin embargo, dada la alta variabilidad y escazes de datos,
pág. 4124
particularmente en la región occidental, ha dificultado la observación de un panorama integral sobre la
situación real de la resistencia antimicrobiana de E. coli.
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